کنترل ژنتیکی میوز در گیاهان

نوع مقاله : مقاله ترویجی

نویسندگان

1 دانشگاه یاسوج

2 زراعت واصلاح نباتات-دانشکده کشاورزی-دانشگاه یاسوج

چکیده

ژن­های کنترل­کننده پیشروی میوز و بی­تاثیر بر پیشروی میتوز در گیاهان، در ذرت و آرابیدوپسیس به طور گسترده مطالعه شده اند. این­ها شامل ژن­های کنترل­کننده تمایز سلول­های سومایی به سلول­های اسپورزا و ژن­های شروع میوز، ژن­های رمزگذار پروتئین­های اختصاصی میوز در کروموزوم­ها و کمپلکس­های سیناپتونمال، ژن­های پروتئین­های واسطه و آنزیم­های نوترکیبی میوزیDNA  و کراسینگ اور و ژن­های کنترل­کننده رفتار خاص میوزی سانترومرها و روند دو تقسیم میوزی هستند. تعداد زیادی از این ژن­ها همسانه­سازی و در سطح مولکولی مطالعه شده اند. مطالعه روی ژن­های میوز در برنج فعالانه در حال توسعه است در حالی­که مطالعات روی ژن­های مربوطه در جو، چاودار، گوجه فرنگی و گندم هگزاپلوئید پیشرفت کمتری دارند. برای شناسایی ژن­های میوز، از جهش­زاهای شیمیایی و درجی، تجزیه و تحلیل ژنتیکی و سیتولوژیکی، مطالعات ژنگانی و پروتئومیک، روش­های ژنتیک معکوس و بیوانفورماتیک استفاده می ­شود.

کلیدواژه‌ها

عنوان مقاله [English]

Genetic Control of Meiosis in Plants

نویسندگان [English]

  • Asad Masoumiasl 1
  • Seyyed Iman Ashti 2

2 Agronomy and Plant breeding Dep. Agriculture Faculty, Yasouj University

چکیده [English]

The genes controlling meiotic progression in plants and not affecting mitotic progression are most widely studied in maize Zea mays and cruciferous plant Arabidopsis thaliana. These include the genes controlling the differentiation of somatic cells into sporogenous ones and meiosis-initiating genes, genes encoding meiosis-specific proteins of chromosomes and synaptonemal complexes, genes of mediator proteins and enzymes of meiotic DNA recombination and crossover, and genes controlling meiosis-specific behavior of centromeres and the course of two meiotic divisions. A large number of such genes have been cloned and studied at the molecular level. The studies of meiotic genes in rice Oriza sativa are actively developing, while studies of corresponding genes in barley Hordeum vulgare, rye Secale cereale, tomato Solanum lycopersicum, and hexaploid wheat Triticum aestivum are less advanced. To identify meiotic genes, chemical and insertional mutagenesis, genetic and cytological analysis, genomic and proteomic studies, methods of reverse genetics, and bioinformatics are used.

کلیدواژه‌ها [English]

  • Meiosis
  • genes
  • Genetic control

Genetic control of meiosis in plants.

Simanovsky, S. A. and Yu. F. Bogdanov

Russian Joural of Genetics 2018. 54(4): 389-402.

کنترل ژنتیکی میوز در گیاهان

اسد معصومی اصل* و سید ایمان آشتی

یاسوج، دانشگاه یاسوج، دانشکده کشاورزی، گروه زراعت واصلاح نباتات

چکیده

ژن­های کنترل­کننده پیشروی میوز و بی­تاثیر بر پیشروی میتوز در گیاهان، در ذرت و آرابیدوپسیس به طور گسترده مطالعه شده اند. این­ها شامل ژن­های کنترل­کننده تمایز سلول­های سومایی به سلول­های اسپورزا و ژن­های شروع میوز، ژن­های رمزگذار پروتئین­های اختصاصی میوز در کروموزوم­ها و کمپلکس­های سیناپتونمال، ژن­های پروتئین­های واسطه و آنزیم­های نوترکیبی میوزیDNA  و کراسینگ اور و ژن­های کنترل­کننده رفتار خاص میوزی سانترومرها و روند دو تقسیم میوزی هستند. تعداد زیادی از این ژن­ها همسانه­سازی و در سطح مولکولی مطالعه شده اند. مطالعه روی ژن­های میوز در برنج فعالانه در حال توسعه است در حالی­که مطالعات روی ژن­های مربوطه در جو، چاودار، گوجه فرنگی و گندم هگزاپلوئید پیشرفت کمتری دارند. برای شناسایی ژن­های میوز، از جهش­زاهای شیمیایی و درجی، تجزیه و تحلیل ژنتیکی و سیتولوژیکی، مطالعات ژنگانی و پروتئومیک، روش­های ژنتیک معکوس و بیوانفورماتیک استفاده می­شود.

کلیدواژگان: ژن، میوز، جهش، نوترکیبی، پروتئین­ها، تمایز، کمپلکس سیناپتونمال

* نویسنده مسئول، پست الکترونیکی: [email protected]

مقدمه

 

ژن­هایی که پیشروی میوز را کنترل می­کنند روی میتوز بی­تأثیر بوده و طی چرخه سلول­های سومایی گیاهان خاموش هستند. این ژن­ها برای اولین بار در دهه 1930 و در جریان توسعه ژنتیک ذرت توسط "بیدل" کشف شدند. بیدل جهش­های نهفته Polymitotic در ذرت را کشف کرد که منجر به تقسیم میتوزی زودهنگام پس از میوز 2 ­شده و از سیناپس کروموزومی جلوگیری می­کنند. بعدها، ژن­های فعال در میوز در چندین گونه از گیاهان تک لپه و دو لپه کشف شدند. این مطالعات در سال 1975 در اتحاد جماهیر شوروی با استفاده از سوپر مغناطیس­ها توسعه یافت. پس از سال 1982، مطالعات روی این موضوع در روسیه و امریکا و پس از سال 1999، در ایالات متحده ادامه یافت و مهمترین این ژن­ها مورد مطالعه قرار گرفتند. در اواخر دهه 1990، ابتدا در بریتانیای کبیر و سپس در سایر کشورها، مطالعات فشرده ای روی ژن­های میوزی آرابیدوپسیس تالیانا[1] آغاز شد که تا به امروز ادامه دارد. بررسی کنترل ژنتیکی میوز در گندم آلوپلی­پلوئید و سایر آلوپلی­پلوئیدها نتایج مهمی در خصوص درک پدیده دیپلوئید شدن آلوپلی­پلوئیدها به دست داد. در این مقاله اطلاعات موجود در مورد ژن­های مسئول وقایع اصلی سلول­های میوزی و ژن­های ورود به میوز، پایان نوترکیبی میوزی، دو تقسیم میوز و تشکیل اسپور هاپلوئید ارائه می­شود. علاوه بر این، مقایساتی روی ژن­های میوزی گونه­های مهم زراعی یعنی برنج، چاودار، گندم و گوجه فرنگی انجام می­شود.

1- تشکیل و تمایز سلول میوزی: چرخه زندگی گیاهان از دو مرحله اسپوروفیتی و گامتوفیتی تشکیل شده و انتقال بین این دو مرحله با کمک میوز انجام می­شود. گیاهان برخلاف جانوران، سلول­های زایشی از پیش تعیین شده ندارند و سلول­های میوزی­ گیاهی از سلول­های سومایی متمایز می­شوند. در ذرت، جهش mac1  شناسایی شده که تعادل بین سلول­های میوزی و  سومایی اطراف آن را مختل می­کند، یعنی محدودیت تعداد سلول­هایی که قادر به ورود به تقسیم میوز هستند را حذف می­کند. هم در بساک و هم در تخمک­ جهش­یافته­های mac1، تعداد بیش از حد سلول­های میوزی­ و فقدان سلول­های سومایی مشاهده می­شود. در بساک­های mac1، در طول میکروسپورزایی توقف پیشروی میوز در مراحل مختلف مشاهده می­شود. گفته ­شده دلیل این امر عدم وجود لایه سلولی سومایی طبیعی (سلول­های تاپتال) در بساک­ها است چرا که این لایه­های سلولی باید برای سلول­های میوزی­ غذا تامین کنند. در طول میکروسپورزایی، در هر یک از تخمک­های mac1، به جای اینکه یک سلول میوزی (همانند گیاهان طبیعی) وارد میوز شود، یک تا پنج الی شش  سلول میوزی تشکیل می­شود که همه آنها به سلول­های مادری مگاسپور تبدیل شده و میوز انجام می­دهند. در نتیجه چندین سلول میوزی مگاسپور تشکیل می­شوند که پس از میوز، وارد میتوز ­شده و رشد غیر طبیعی تخمک­ها ادامه می­یابد. در تخمک جهش­یافته­های mac1، که حاوی چندین مگاسپور است، یک سلول چند هسته ای حاوی ده­ها هسته تشکیل می­شود که این تخمک­ها معمولاً عقیم هستند. مشخص شده که پروتئین MAC1 ذرت، اورتولوگ پروتئین TDL1A برنج و پروتئین TPD1 آرابیدوپسیس است. در برنج، این پروتئین­ها با پروتئین MSP1 و در آرابیدوپسیس با پروتئین EMS1/EXS برهمکنش دارند. پروتئین­های MSP1 و EMS1/EXS گیرنده­های  پروتئین­کینازی هستند که در سطح بیرونی سلول قرار داشته و در جمع­آوری اطلاعات از سلول­های مجاور نقش دارند. پیشنهاد شده که این مسیر پیام­رسانی به تعیین سرنوشت سلول­های میوزی­ آینده و تعادل بین سلول­های بساک و تخمک کمک می­کند. در آرابیدوپسیس، سایر شرکت­کنندگان احتمالی این مسیر پیام­رسانی یعنی پروتئین­های AMS، MS1 و MYB103 نیز یافت شده اند. در جهش­یافته­های ams، تشکیل بساک و میوز به طور عادی پیش می­رود، اما میکروسپورها و سلول­های تاپتال بلافاصله پس از تکمیل میوز دچار استحاله می­شوند. در جهش­یافته­های ms1، میکروسپورها پس از رها شدن از تترادها از بین می­روند. ژن MYB103 فقط در سلول­های تاپتال بیان شده و برای تشکیل لایه تاپتوم با شکل ظاهری منظم و نیز در میکروسپورزایی طبیعی لازم است. ژن­هایAMS ، MS1 و MYB103 هم پس از به اوج رسیدن بیان ژن EMS1/EXS فعال می­شوند. در جهش­یافته­های mel1، سلول­های میوزی ناقص وارد تقسیم میوز می­شوند ولی تقسیم آنها در لپتوتن متوقف ­شده و انقباض بیشتر کروموزوم رخ نمی­دهد. ژن MEL1 تقسیم سلول­های پیش اسپوری را تنظیم و تغییرات ساختاری کروموزوم­ها را احتمالاً با سرکوب بیان ژن و قبل از میوز انجام می­دهد.

2- ورود به میوز: پس از تمایز سلول­های میوزی، تشکیلات چرخه سلولی باید از تقسیم میتوزی به تقسیم میوزی تغییر یابند. ژن AM1 نقش مهمی در شروع میوز ذرت دارد. آلل­های متعدد ژن جهش­یافته am1 بصورت گام به گام عمل می­کنند. سلول­های میوزی جهش­یافته­های am1-1 وارد میوز نمی­شوند. در هر دو سلول میوزی نر و ماده، به جای تقسیم میوزی تقسیمی مشابه تقسیم میتوزی انجام می­گیرد و پس از دو یا سه تقسیم همزمان، سلول­ها دچار استحاله می­شوند. در تخمک­ها، آلل am1-1 علاوه بر همان عمل، به سلول­ها اجازه می­دهد که وارد اینترفاز پیش­میوزی شوند ولی از پیشروی آن جلوگیری می­کند. علاوه بر آلل am1-1، سه مورد از چهار آلل جهش­یافته ژن AM1 همانند am1-1، باعث انجام تقسیم میتوزی شده یا از نمو سلول در مرحله اینترفاز پیش میوزی جلوگیری می­کنند. آلل am1-pra1 نیز اجازه می­دهد تا اسپوروسیت­ها وارد مرحله پروفاز 1 شوند اما انتقال از لپتوتن به زیگوتن و بیشتر اوقات به پاکیتن را متوقف می­کند. در نتیجه عملکرد آلل am1-PraI  در اوایل پروفاز، یک ساختار کروموزومی مشابه لپتوتن معمولی شکل می­گیرد­، اما ساختار "دسته گل" یا bouquet تشکیل نمی­شود. ژن AM1 در گیاهان تک ­لپه از نظر اثر، مشابه ژن SWI1 دولپه­ای­ها در آرابیدوپسیس است. ژن­های MS5/TDM و TAM می­توانند به عنوان تنظیم­کننده چرخه سلولی میوزی فعالیت کنند. سرنوشت سلول میوزی و شروع تقسیم میوز باید قبل یا در طی مرحله سنتز پیش­میوزی مشخص شود زیرا بارگیری هیستون­ها، کوهسین­ها و کاندنسین­های خاص میوز در این مرحله در حال انجام است. این واقعیت­ها نشان می­دهند که کنترل شروع میوز قبل از تنظیم میوزی و انسجام کروماتید خواهری رخ می­دهد.

3- ایجاد انسجام در کروماتید خواهری: انسجام کروماتید خواهری در ذرت تحت کنترل ژن AFD1 است. بروز جهش afd1 در لپتوتن آغاز می­شود. این جهش سازمان کروموزومی معمول در پروفاز 1 را مختل می­کند و لذا در طول متافاز 1، انسجام کروماتید خواهری در سانترومرها رخ نداده و در نتیجه تفکیک کروماتید خواهری در آنافاز 1، بیشتر از کروموزوم­های غیرهومولوگ می­باشد. پروتئین AFD1 برای جذب پروتئین­های سیناپتونمال کمپلکس (SC) و تشکیل عناصر جانبی آنها ضروری است. علاوه بر این، این پروتئین در نواحی سانترومری کروموزوم در متافاز 1 و آنافاز 1 باقیمانده و کروماتیدهای خواهری را از عدم تفکیک در مرحله تفکیک کروموزوم­های هومولوگ در اولین تقسیم میوز محافظت می­کند. در کروموزوم­های میتوزی یوکاریوت­ها کمپلکس کوهسین شامل پروتئین­های SMC1 و SMC3 و دو پروتئین SCC1/RAD21 و SCC3/PSC3 می­باشند که زمینه ایجاد حلقه­ای متشکل از پروتئین SMC نگهدارنده کروماتیدهای خواهری در کنار هم را فراهم می­کند. مجموعه ای از جهش­های آللی در ژن AFD1 ذرت ایجاد شده اند. بررسی این جهش­یافته­ها نشان داد که تشکیل محورهای پروتئینی کروموزوم (AE) در لپتوتن به میزان بیان ژنAFD1  بستگی دارد و در حالت هوموزیگوت آلل­های afd1-1، afd1-2 و afd1-3، محورهای کروموزومی در پروفاز 1 تشکیل نمی­شوند. با این­حال، هوموزیگوت­های آلل جهش­یافته afd1-4 با حضور محورهای کروموزومی در لپتوتن و تشکیل ساختار "دسته گل" مشخص می­شوند. مطالعه جهش­یافته­های آلل­های مختلف نشان داد که ژن AFD1، شروع تشکیل AE را کنترل نمی­کند ولی فرآیندهای طویل شدن، بلوغ و تبدیل آنها به عناصر جانبی کمپلکس­های سیناپتونمالی در طول سیناپسیس کروموزوم­های هومولوگ را کنترل می­کند. دخالت احتمالی پروتئین SYN1 در جفت شدن کروموزوم نیز گزارش شده است. بیان آنالوگ­های REC8 گیاهی خاص میوز نیست. شاید، این­حالت نتیجه عدم وجود سلول­های جنسی از پیش تعیین­شده در گیاهان باشد. در چاودار، جهش mei8 شناسایی شد. جهش­یافته­های mei8 بواسطه انقباض نامساوی کروماتین در طول کروموزوم­های میوزی مشخص می­شوند. این جهش روی سیناپسیس کروموزوم­های هومولوگ و تشکیل دوک هیچ تاثیری ندارد، بلکه فقط روی انقباض کروموزوم­های میوزی تأثیر دارد. پیشنهاد شده که جهش mei8 می­تواند منجر به نقص در یکی از اجزای کوهسین یا کمپلکس کندانسین فعال در میوز چاودار شود. جهش mei10 نیز باعث انقباض بیشتر کروموزوم می­شود که در مراحل مختلف میوز موجب توقف تقسیم می­شود.

4- تشکیل ساختار "دسته گل": در گیاهان انتقال از لپتوتن به زیگوتن بواسطه تشکیل خوشه تلومری روی غشای هسته و تشکیل ساختار "دسته گل" کروموزومی مشخص می­شود. در ذرت، جهش pam1 شناسایی شده که نقش آن ایجاد اختلال در شکل­گیری ساختار "دسته گل" است. در جهش­های pam1، تلومرها به طور معمول به غشای هسته متصل ­شده و چندین دسته تلومری تشکیل می­شود. بررسی تعدادی دیگر از جهش­های ذرت نشان داد که جفت شدن کروموزوم­ها در آنها مختل شده ولی "دسته گل" کروموزومی وجود دارد، لذا گفته شده که تشکیل "دسته گل" و جفت شدن کروموزوم­ها فرآیندهای مستقلی هستند. در چاودار، جهش sy1 شناسایی شده که یکی از ویژگی­های آن اختلال در تشکیل "دسته گل" است. در مراحل مشابه زیگوتن و پاکی­تن (میوز طبیعی)، در جهش­های sy1 سیناپس کروموزوم­های هومولوگ رخ نمی­دهد.

5- نوترکیبی میوزی: بسیاری از ژن­های گیاهی بسیار مهم دخیل در نوترکیبی میوزی در مراحل زیر شناسایی شده اند.

تشکیل DNAهای دو رشته ای (لپتوتن). نوترکیبی میوزی با شکستن DNAهای دورشته­ای (DSBs) آغاز می­شود. در حال حاضر، در ذرت ژنی که بتواند در این فرآیند شرکت کند، شناسایی نشده است. پروتئین SPO11-1 آرابیدوپسیس نیز برای شروع نوترکیبی میوزی ضروری است. پروتئین AtPRD1 که برای تشکیل DSBها در آرابیدوپسیس ضروری است، شناسایی شد.

تعمیر DSB در لپتوتن- زیگوتن. اعمال پروتئین­های MRE11 و RAD50 در آرابیدوپسیس مطالعه شده و ثابت شده که کمپلکس MRX برای پردازش DSB ضروری است اما برای تشکیل آنها ضروری نیست. پردازش DSB منجر به ایجاد DNA با انتهای تک رشته ای می­شود که پروتئین­های خاصی به آنها متصل می­شوند (RAD51 و DMC1) و جستجوی هومولوگی را فعال می­کنند. در ذرت، دو هومولوگ RAD51A و RAD51B شناسایی شده که در جهش­یافته­های مضاعف این ژن­ها، فنوتیپ منحصر به فردی مشاهده می­شود که شامل جفت شدن، سیناپسیس و تشکیل کیاسماتا بین کروموزوم­های غیر هومولوگ است. این یافته­ها به اهمیت RAD51 در تشخیص هومولوگی بین کروموزوم­ها در طول ترمیم DNA در چرخه سلولی میوزی ذرت اشاره دارد. ویژگی فنوتیپی جهش­یافته­های مضاعف rad51 ذرت مشابه جهش­یافته­های ph گندم است. بعلاوه، در ذرت ژن PHS1 شناسایی شده که یک ژن منحصر به فرد دخیل در شروع سازوکارهای باز شدن رشته DNA است.

مراحل نهایی نوترکیبی میوزی در زیگوتن-پاکیتن. در گیاهان از تعمیرDSB  حداقل دو نوع محصول مختلف یعنی CO (کراسینگ اورها) و NKO (بدون کراسینگ آور) بوجود می­آیند. COهای نوع 1 بواسطه وجود تداخل مشخص می­شوند در حالی­که COهای نوع 2 توسط توزیع مستقل در طول بی­والنت­ها مشخص می­شوند. نسبت این دو نوع CO خاص هر گونه است. در گیاهان وجود دو نوع CO برای اولین بار پیش­بینی و در حال حاضر با شناسایی و توصیف ژن Mus81 و هومولوگ­ پروتئین ZMM در آرابیدوپسیس تأیید شد. در جهش­یافته­های پروتئین­ ZMM، وقایع اولیه نوترکیبی مختل نمی­شوند و سیناپسیس نیز به طور قابل توجهی تحت تأثیر قرار نمی­گیرد. با این وجود، سرکوب شدیدی روی تشکیل COها وجود دارد. در ژنگان آرابیدوپسیس، دو ژن Mus81 وجود دارند. ثابت شده که یکی از این ژن­ها در ترمیم DNA نقش داشته و در تشکیل 9 درصد از COهای میوزی مشارکت دارد.

6- جستجوی هومولوژی، جفت شدن و سیناپسیس کروموزوم­های هومولوگ: مهمترین موضوع در مطالعه میوز، بررسی پدیده­های مولکولی دخیل در شناسایی و جفت شدن کروموزوم­های هومولوگ است. عواملی مانند شکل ظاهری کروموزوم، توزیع توالی­های نوکلئوتیدی خاص در DNA و پروتئین­های متصل به DNA می­توانند در شناخت کروموزوم­های هومولوگ نقش داشته باشند، اما سازوکارهای مولکولی این فرآیند پیچیده خیلی کم مطالعه شده است. با خوشه­بندی تلومرها روی غشای هسته، تشکیل ساختار "دسته گل" و ردیف شدن کروموزومی می­توان از انطباق موقعیت نسبی مکان­های هومولوگ در هسته اطمینان حاصل کرد، اما شناسایی مکان­های هومولوگ و جذب متقابل آنها باید سازوکار مولکولی داشته باشد. جستجوی متقابل مکان­های ژنی هومولوگ با نوترکیبی همبستگی زیادی دارد. در حقیقت، نوترکیبی می­تواند روشی برای جستجوی هومولوژی در گیاهان باشد. پروتئین RAD51 در فرآیند شناسایی متقابل و جفت شدن کروموزوم­های هومولوگ نقش دارد. جهش­یافته­های pam1 و dsy1 موارد استثنایی هستند که در آنها توزیع RAD51 با سیناپس مختل شده کروموزوم­های هومولوگ همراه است. در ذرت، ژن منحصر به فرد PHS1 وظیفه بارگذاری آنزیم­های نوترکیبی روی کروموزوم­ها را دارد. ژن PHS1 پروتئینی را رمزگذاری می­کند که با پروتئین­های شناخته شده در موجودات دیگر شباهت قابل توجهی ندارد. در چاودار نیز جهش sy3 از تکمیل سیناپس در پروفاز 1 جلوگیری می­کند.

7- سرهم بندی کمپلکس­های سیناپتونمالی (SC): فرآیند برهمکنش کروموزوم­های هومولوگ در چهار مرحله انجام می­شود: جستجوی هومولوژی، انطباق سیناپتیک، جفت شدن و سیناپسیس، یعنی سرهم بندی SC. تشکیل SC مرحله نهایی و تعیین­کننده در برهمکنش کروموزوم­های هومولوگ است. تشکیل ناقص سیناپتونمال کمپلکس شایع­ترین نقص در جهش­یافته­های میوزی است. به عنوان مثال، در جهش­یافته­های syn1 آرابیدوپسیس و afd1 ذرت، در نبود یک جزء اصلی کمپلکس کوهسین (یعنی REC8)، سرهم بندی SC اتفاق نمی­افتد. این وضعیت نشاندهنده وابستگی شروع سرهم بندی SC به انقباض مناسب کروماتید خواهری است. ژن­هایی که پروتئین­های ساختاری اجزای SC را رمزگذاری می­کنند، به طور مستقیم روی سرهم بندی SC تأثیر می­گذارند. تا به امروز، این جهش­های ژنی در ذرت ناشناخته مانده اند، اما در آرابیدوپسیس و برنج شناسایی شده اند. در جهش­یافته­های asy1، سیناپسیس کروموزوم­های هومولوگ در پروفاز 1 مختل شده است. اخیرا، هومولوگ این ژن در برنج (PAIR2) شناسایی شد. جهش­یافته­­هایasy1  آرابیدوپسیس فنوتیپ سیتولوژیکی بدون سیناپسیس دارند، اما با داشتن کیاسماتای منفرد شناسایی می­شوند. فنوتیپ­ برجسته­تر جهش­یافته­های pair2 برنج فقدان سیناپسیس است. یکی از خصوصیات جهش­یافته­های چاودار بدون سیناپسیس (یعنی sy9)، اختلال در بارگیری پروتئین ASY1 روی محورهای کروموزوم است. علاوه بر این، در چاودار جهش منحصر به فرد mei6 توصیف شده که باعث نقص در ساختار عناصر جانبی SC می­شود. پیشنهاد ­شده که چنین ناهنجاری­هایی یا ناشی از تغییرات ساختاری پروتئین­های تشکیل­دهنده عناصر جانبی SC و یا ناشی از خطاهای موجود در خود- سرهم بندی این پروتئین­ها است. در آرابیدوپسیس، دو ژن ZYP1a و ZYP1b توصیف شده اند که اجزای عنصر مرکزی SC (CE) را رمزگذاری می­کنند. هر دو پروتئین فقط در پروفاز 1 حضور دارند. ثابت شده که بارگذاری پروتئین AtZYP1 در محور کروموزوم برای شروع نوترکیبی ضروری است. با نبود هر دو پروتئین AtZYP1a و AtZYP1b، میوز به تاخیر می­افتد و جفت شدن و سیناپس کروموزوم­ها در اکثر سلول­های میوزی رخ نمی­دهد. در غیاب هر دو پروتئین AtZYP1، کیاسماتای بین کروموزوم­های هومولوگ و غیرهومولوگ تشکیل می­شود، یعنی عدم وجود ZYP1 در آرابیدوپسیس، امکان نوترکیبی بین نواحی کروموزومی غیرهومولوگ را فراهم می­کند. در جهش­یافته­های dsy2، تعداد DSBهای هسته سلول میوزی و تعداد کانون­های پروتئین نوترکیب RAD51 به طور قابل توجهی کاهش می­یابد و سیناپسیس کروموزوم­ها به طور کامل رخ نمی­دهد. ثابت شده که DSY2 نه تنها در تشکیل DSB مشارکت دارد بلکه به عنصر مرکزی عناصر جانبی SC نیز می­پیوندد.

8-جفت شدن کروموزوم­ها و سیناپسیس در پلی پلوئیدها: در گندم نان، ژن Ph1 شناسایی شده که جفت شدن کروموزوم­های هومولوگ را هماهنگ می­کند و لذا در پاکی­تن، فقط بی­والنت­های کروموزوم­های هومولوگ مشاهده شوند. در جهش­یافته­های ph1 اینکار مختل می­شود زیرا بسیاری از مولتی والنت­ها تا زمان متافاز 1 حفظ می­شوند. با این­حال، این آلل وحشی مانع از برهمکنش کروموزوم­های غیرهومولوگ (هومیولوگ) در غیاب یک جفت هومولوگ در دورگ­های گندم-چاودار نمی­شود. این­حالت نشان می­دهد که جدایی بین هومولوگ­ها و هومیولوگ­ها بلافاصله رخ نمی­دهد بلکه بعد از شروع مرحله جفت شدن کروموزوم­ها اتفاق می­افتد. با توجه به این مسئله، ژن Ph1 برای ممانعت از جفت شدن نادرست ضروری است.

9- باز شدن انقباض کروماتید خواهری و عملکرد پروتئین­های شوگوشین: باز شدن انقباض کروماتید خواهری در یوکاریوت­ها توسط آنزیم سپاراز انجام می­شود که به طور اختصاصی پروتئین RAD21/REC8 را شکسته و منجر به باز شدن حلقه پیچیده کوهسین می­شود. باز شدن انقباض کروماتین خواهری در اواخر پروفاز 1 برای جدا شدن مناسب کروموزوم­های هومولوگ در تقسیم کاهشی ضروری است. آنزیم سپاراز در گیاهان مطالعه نشده است. با این­حال، در آرابیدوپسیس برخی از اجزای رایج آبشار واکنشی که برای باز شدن انقباض لازم هستند، شناخته شده اند. به عنوان مثال، ژن ASK1 در آرابیدوپسیس شناسایی شده است. جهش­یافته­های ask1-1 پیشروی متافاز 1 عادی دارند اما تفکیک کروموزوم­ها در آنافاز 1 آنها مختل می­شود. بررسی دوک تقسیم نشان داد که در جهش­یافته­ها دوک­ها آسیب ندیده­اند. بنابراین، ناهنجاری­های آنافاز 1 در جهش­یافته­های ask1-1 شامل عدم تفکیک هومولوگ­ها همراه با دوک تقسیم سالم است. پروتئین REC8 گیاهی موجود در نواحی پری­سنتریک کروموزوم توسط پروتئین­های خاصی بنام شوگوشین­ها (SGO) از برش نابهنگام محافظت می­شود. در میوز طبیعی ذرت، پروتئین ZmSGO1 از مرحله لپتوتن تا تلوفاز 1 در نواحی پری سنتریک کروموزوم حضور دارد ولی در جهش­یافته­های zmsgo1، این پروتئین حضور ندارد که منجر به از بین رفتن زودهنگام  انقباض در محل سانترومر کروماتید خواهری در متافاز 1 می­شود. در آرابیدوپسیس و برنج، پروتئین­های شوگوشینAtSGOL1 ، AtSGOL2 و OsSGO1 شناسایی شده اند.

10- ورود به میوز 2: در آرابیدوپسیس، پروتئین OSD1 شناسایی شده که ورود به تقسیم دوم میوز را کنترل می­کند. در جهش­یافته­های osd1-1 و osd1-2، اولین تقسیم میوزی عادی است اما تقسیم دوم میوز رخ نمی­دهد. نتیجه میوز غیرعادی در چنین جهش­یافته­هایی، دیادهای دیپلوئیدی میکرو و مگاسپورهاست. در یک آزمایش دشوار، محققان آرابیدوپسیس، با استفاده از تلاقی­های متوالی، ژن­هایosd1 ، rec8 و spo11-1 را در یک ژنوتیپ ترکیب کردند. در جهش­یافته­های سه گانه بدست آمده، میوز به طور کامل جایگزین میتوز شد. ژنوتیپ جهش­یافته spo11-1/rec8/osd1، MiMe (میتوز به جای میوز) نامیده شد. اخیرا، با استفاده از جهش در میوز، برنج با ژنوتیپ MiMe بدست آمده است.

نتیجه­گیری

تا امروز، در مجموع 39 ژن ویژه میوز در ذرت، 28 ژن در برنج و حدود 80 ژن در آرابیدوپسیس شناسایی شده است. مقایسه ژن­های میوزی غلات، ذرت و برنج با ژن­های گیاه آرابیدوپسیس نشان می­دهد که مجموعه ای از ژن­ها با بروز فنوتیپی مشابه در میوز وجود دارند. این ژن­ها شامل MAC1 ذرت،TDL1  برنج، TPD1 آرابیدوپسیس، AM1 ذرت، SWI1؛ AFD1/ZmREC8 و SYN1/AtREC8، ASY1 آرابیدوپسیس و PAIR2 برنج و دیگر ژن­ها هستند. جهش در این ژن­ها منجر به ناهنجاری­های مشابه در ساختار و رفتار کروموزوم­ها در طی میوز می­شود. بررسی بیوانفورماتیکی می­تواند تفاوت­های موجود در ساختار داخلی ژن­ها و مناطق تنظیمی آنها را تشخیص دهد. علاوه بر این، مطالعات ترانسکریپتوم امکان تشخیص تفاوت­ها در سطح بیان ژن در مراحل مختلف میوز و نیز تشخیص تفاوت­ها در سطح پیرایش­های منعکس شده را دارند.

 

[1] Arabidobsis thaliana

  1. Beadle, G.W., A gene for supernumerary mitosis during spore development in Zea mays, Science, 1929, vol. 50, pp. 406–407.
  2. Beadle, G.W., Genetic and cytological studies of a Mendelian asynaptic in Zea mays, Cornell Agric. Exp. Sta. Mem., 1930, vol. 129, pp. 1–23.
  3. Rhoades, M.M., Genetic control of chromosomal behavior, Maize Genet. Coop. Newslett., 1956, vol. 30, pp. 38–48.
  4. Golubovskaya, I.N., Genetic control of meiosis, Int. Rev. Cytol., 1979, vol. 58, pp. 247–290.
  5. Golubovskaya, I.N., Meiosis in maize: mei-genes and conception of genetic control of meiosis, Adv. Genet., 1989, vol. 26, pp. 149–192.
  6. Kaul, M.L. and Murthy, T.G., Mutant genes affecting higher plant meiosis, Theor. Appl. Genet., 1985, vol. 70, no. 5, pp. 449–466.
  7. Hamant, O., Ma, H., and Cande, W.Z., Genetics of meiotic prophase I in plants, Annu. Rev. Plant Biol., 2006, vol. 57, pp. 267–302.
  8. Mercier, R. and Grelon, M., Meiosis in plants: ten years of gene discovery, Cytogenet. Genome Res., 2008, vol. 120, no. 34, pp. 281–290.
  9. Cande, W.Z., Golubovskaya, I., Wang, C.J.R., et al., Meiotic genes and meiosis in maize, in Handbook of Maize, New York: Springer-Verlag, 2009, pp. 353–375.
  10. Cande, W.Z., Freeling, M., and Golubovskaya, I., the life of a geneticist studing meiosis, Genetics, 2011, vol. 188, pp. 491–498.
  11. Bogdanov, Yu.F., A talented researcher of the genetic control of meiosis: to the 75th anniversary of I.N. Golubovskaya, Vavilov. Zh. Genet. Sel., 2014, vol. 18, no. 2, pp. 228–234.
  12. Golubovskaya, I.N., Avalkina, N.A., and Sheridan, W.F., Effect of several meiotic mutations on female meiosis in maize, Dev. Genet., 1992, vol. 13, pp. 411–424.
  13. Golubovskaya, I.N., Grebennikova, Z.K., Avalkina, N.A., et al., The role of ameiotic 1 gene in the initiation of meiosis and subsequent meiotic events in maize, Genetics, 1993, vol. 135, pp. 1151–1166.
  14. Golubovskaya I.N., Avalkina N.A., Sheridan W.F., New insight into the role of the maize ameiotic I locus, Genetics, 1997, vol. 147, pp. 1339–1350.
  15. Sheridan, W.F., Avalkina, N.A., Shamrov, I.I., et al., The mac1 gene: controlling the commitment to the meiotic pathway in maize, Genetics, 1996, vol. 142, pp. 1009–1020.
  16. Sheridan, W.F., Golubeva, E.A., Abrhamova, L.I., et al., The mac1 mutation alters the developmental fate of the hypodermal cells and their cellular progeny in the maize anther, Genetics, 1999, vol. 153, pp. 993–941.
  17. Golubovskaya, I.N., Harper, L.C., Pawlowski, W.P., et al., The pam1 gene is required for meiotic bouquet formation and efficient homologous synapsis in maize (Zea mays L.), Genetics, 2002, vol. 162, pp. 1979–1993.
  18. Golubovskaya, I.N., Hamant, O., Timofejeva, L., et al., Alleles of afd1 dissect REC8 functions during meiotic prophase I, J. Cell Sci., 2006, vol. 119,pp. 3306–3315.
  19. Hamant, O., Golubovskaya, I., Meeley, R., et al., A REC8-dependent plant Shugoshin is required for maintenance of centromeric cohesion during meiosis and has no mitotic functions, Curr. Biol., 2005, vol. 15, no. 10, pp. 948–954.
  20. Pawlowski, W.P., Golubovskaya, I.N., and Cande, W.Z., Altered nuclear distribution of recombination protein RAD51 in maize mutants suggests the involvement of RAD51 in meiotic homology recognition, Plant Cell, 2003, vol. 15, no. 8, pp. 1807–1816.
  21. Pawlowski, W.P., Golubovskaya, I.N., Timofejeva, L., et al., Coordination of meiotic recombination, pairing, and synapsis by PHS1, Science, 2004, vol. 303, pp. 89–92.
  22. Pawlowski, W.P., Wang, C.-J.R., Golubovskaya, I.N., et al., Maize AMEIOTIC1 is essential for multiple early meiotic processes and likely required for the initiation of meiosis, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 2009, vol. 106, no. 9, pp. 3603–3608.
  23. Wang, C.-J.R., Nan, G.-L., Kelliher, T., et al., Maize multiple archesporial cells 1 (mac1), an ortholog of rice TDL1A, modulates cell proliferation and identity in early anther development, Development, 2012, vol. 139, no. 14, pp. 2594–2603.
  24. Glover, J., Grelon, M., Craig, S., et al., Cloning and characterization of MS5 from Arabidopsis: a gene critical in male meiosis, Plant J., 1998, vol. 15, no. 3, pp. 345—356.
  25. Caryl, A.P., Armstrong, S.J., Jones, G.H., et al., A homologue of the yeast HOP1 gene is inactivated in the Arabidopsis meiotic mutant asy1, Chromosoma, 2000, vol. 109, nos. 1–2, pp. 62–71.
  26. Motamayor, J.C., Vezon, D., Bajon, C., et al., Switch (swi1), an Arabidopsis thaliana mutant affected in the female meiotic switch, Sex. Plant Reprod., 2000, vol. 12, no. 4, pp. 209–218.
  27. Osakabe, K., Yoshioka, T., Ichikawa, H., et al., Molecular cloning and characterization of RAD51-like genes from Arabidopsis thaliana, Plant Mol. Biol., 2002, vol. 50, pp. 71–81.
  28. Higgins, J.D., Sanchez-Moran, E., Armstrong, S.J., et al., The Arabidopsis synaptonemal complex protein ZYP1 is required for chromosome synapsis and normal fidelity of crossing over, Genes Dev., 2005, vol. 19, pp. 2488–2500.
  29. Mercier, R., Vezon, D., Bullier, E., et al., SWITCH1 (SWI1): a novel protein required for the establishment of sister chromatid cohesion and for bivalent formaRUSSIAN JOURNAL OF GENETICS Vol. 54 No. 4 2018 GENETIC CONTROL OF MEIOSIS IN PLANTS 399 tion at meiosis, Genes Dev., 2001, vol. 15, no. 14, pp. 1859–1871.
  30. Mercier, R., Armstrong, S.J., Horlow, C., et al., The meiotic protein SWI1 is required for axial element formation and recombination initiation in Arabidopsis, Development, 2003, vol. 130, no. 14, pp. 3309–3318.
  31. Zamariola, L., De Storme, N., Vannerum, K., et al., SHUGOSHINs and PATRONUS protect meiotic centromere cohesion in Arabidopsis thaliana, Plant J., 2014, vol. 77, no. 5, pp. 782–794.
  32. Nonomura, K.-I., Miyoshi, K., Eiguchi, M., et al., The MSP1 gene is necessary to restrict the number of cells entering into male and female sporogenesis and to initiate anther wall formation in rice, Plant Cell, 2003, vol. 15, no. 8, pp. 1728–1739.
  33. Nonomura, K.I., Nakano, M., Murata, K., et al., An insertional mutation in the rice PAIR2 gene, the ortholog of Arabidopsis ASY1, results in a defect in homologous chromosome pairing during meiosis, Mol. Genet. Genomics, 2004, vol. 271, no. 2, pp. 121–129.
  34. Nonomura, K., Morohoshi, A., Nakano, M., et al., A germ cell–specific gene of the ARGONAUTE family is essential for the progression of premeiotic mitosis and meiosis during sporogenesis in rice, Plant Cell, 2007, vol. 19, pp. 2583–2594.
  35. Wang, M., Tang, D., Wang, K., et al., OsSGO1 maintains synaptonemal complex stabilization in addition to protecting centromeric cohesion during rice meiosis, Plant J., 2011, vol. 67, no. 4, pp. 583–594.
  36. Luo Q., Li Y., Shen Y. et al. Ten years of gene discovery for meiotic event control in rice, J. Genet. Genomics, 2014, vol. 41, no. 3, pp. 125–137.
  37. Sosnikhina, S.P., Fedotova, Y.S., Smirnov, V.G., et al., Meiotic mutants of rye Secale cereale L.: 1. Synaptic mutant sy1, Theor. Appl. Genet., 1992, vol. 84, nos. 7–8, pp. 979–985.
  38. Sosnikhina, S.P., Fedotova, Y.S., Smirnov, V.G., et al., The study of genetic control of meiosis in rye, Russ. J. Genet., 1994, vol. 30, no. 8, pp. 1043–1056.
  39. Sosnikhina, S.P., Mikhailova, E.I., Tikholiz, O.A., et al., Meiotic mutations in rye Secale cereale L., Cytogenet. Genome Res., 2005, vol. 109, nos. 1–3, pp. 215–220.
  40. Sosnikhina, S.P., Mikhailova, E.I., Tikholiz, O.A., et al., Genetic collection of meiotic mutants of rye Secale cereale L., Russ. J. Genet., 2005, vol. 41, no. 10, pp. 1071–1080. https://doi.org/10.1007/s11177-005- 0202-x.
  41. Sosnikhina, S.P., Mikhailova, E.I., Tikholiz, O.A., et al., Expression and inheritance of a desynaptic phenotype with impaired homologous synapsis in rye, Russ. J. Genet., 2007, vol. 43, no. 10, pp. 1193–1200. https://doi.org/10.1134/S1022795407100146.
  42. Sosnikhina, S.P., Mikhailova, E.I., Tsvetkova, N.V., et al., Impairment of homologous chromosome synapsis in meiosis in rye Secale cereale L. caused by a recessive mutation of the sy18 gene, Russ. J. Genet., 2009, vol. 45, article 1385.
  43. Lovtsyus, A.V., Dolmatovich, T.V., Mikhailova, E.I., et al., Obtaining double mutants for synaptic genes sy1 and sy9 in rye and their study by means of molecular cytogenetic methods, Vestn. S.-Peterb. Univ., Ser. 3: Biol., 2009, vol. 3, no. 4, pp. 47–56.
  44. Mikhailova, E.I., Lovtsyus, A.V., and Sosnikhina, S.P., Some features of meiosis key events in rye and its synaptic mutants, Russ. J. Genet., 2010, vol. 46, no. 10, pp. 1210–1213. https://doi.org/10.1134/S1022795410100170.
  45. Bogdanov, Y.F., Fedotova, Y.S., Sosnikhina, S.P., et al., Bar- and thorn-like abnormalities in synaptonemal complex of a mutant rye, Genome, 1998, vol. 41, no. 2, pp. 284–288.
  46. Mikhailova, E.I., Sosnikhina, S.P., Kirillova, G.A., et al., Nuclear dispositions of subtelomeric and pericentromeric chromosomal domains during meiosis in asynaptic mutants of rye (Secale cereale L.), J. Cell Sci., 2001, vol. 114, no. 10, pp. 1875–1882.
  47. Jenkins, G., Mikhailova, E.I., Langdon, T., et al., Strategies for the study of meiosis in rye, Cytogenet. Genome Res., 2005, vol. 109, pp. 221–227.
  48. Mikhailova, E.I., Phillips, D., Sosnikhina, S.P., et al., Molecular assembly of meiotic proteins Asy1 and Zyp1 and pairing promiscuity in rye (Secale cereale L.) and its synaptic mutant sy10, Genetics, 2006, vol. 174, no. 3, pp. 1247–1258.
  49. Phillips, D., Mikhailova, E.I., Timofejeva, L., et al., Dissecting meiosis of rye using translational proteomics, Ann. Bot., 2008, vol. 101, no. 6, pp. 873–880.
  50. Malyshev, S.V., Dolmatovich, T.V., Voilokov, A.V., et al., Molecular genetic mapping of the sy1 and sy9 asynaptic genes in rye (Secale cereale L.) using microsatellite and isozyme markers, Russ. J. Genet., 2009, vol. 45, no. 12, pp. 1444–1449. https://doi.org/ 10.1134/S1022795409120060.
  51. Golubtsov, S.V., Sosnikhina, S.P., Iordanskaya, I.V., et al., Semisterile meiotic mutant sy11 with heterologous chromosome synapsis in rye Secale cereale L., Russ. J. Genet., 2010, vol. 46, no. 6, pp. 682–688. https://doi.org/10.1134/S1022795410060086.
  52. Dolmatovich, T.V., Malyshev, S.V., Sosnikhina, S.P., et al., Mapping of meiotic genes in rye (Secale cereale L.): Localization of sy18 mutation with impaired homologous synapsis using microsatellite markers, Russ. J. Genet., 2013, vol. 49, no. 4, pp. 411–416. https://doi.org/ 10.1134/S1022795413040030.
  53. Dolmatovich, T.V., Malyshev, S.V., Sosnikhina, S.P., et al., Mapping of meiotic genes in rye (Secale cereale L.): localization of sy19 mutation, impairing homologous synapsis, by means of isozyme and microsatellite markers, Russ. J. Genet., 2013, vol. 49, no. 5, pp. 511–516. https://doi.org/10.1134/S1022795413030058.
  54. Simanovsky, S.A., Matveevsky, S.N., Iordanskaya, I.V., et al., Spiral cores of synaptonemal complex lateral elements at the diplotene stage in rye include the ASY1 protein, Russ. J. Genet., 2014, vol. 50, no. 10, pp. 1107–1111. https://doi.org/10.1134/S1022795414100111.
  55. Havekes, F.W.J., de Jong, J.H., Heyting, C., et al., Synapsis and chiasma formation in four meiotic mutants of tomato (Lycopersicon esculentum), Chromosome Res., 1994, vol. 2, no. 4, pp. 315–325.
  56. Havekes, F.W., de Jong, J.H., and Heyting, C., Comparative analysis of female and male meiosis in three meiotic mutants of tomato, Genome, 1997, vol. 40, no. 6, pp. 879–886.
  57. Qiao, H., Offenberg, H.H., and Anderson, L.K., Altered distribution of MLH1 foci is associated with changes in cohesins and chromosome axis compaction in an asynaptic mutant of tomato, Chromosoma, 2012, vol. 121, no. 3, pp. 291–305.
  58. Lundqvist, U., Franckowiak, J.D., and Konishi, T., New and revised descriptions of barley genes, Barley Genet. Newslett., 1997, vol. 26, pp. 22–516.
  59. Barakate, A., Higgins, J.D., Vivera, S., et al., The synaptonemal complex protein ZYP1 is required for imposition of meiotic crossovers in barley, Plant Cell, 2014, vol. 26, no. 2, pp. 729–740.
  60. Colas, I., Macaulay, M., Higgins, J.D., et al., A spontaneous mutation in MutL-Homolog 3 (HvMLH3) affects synapsis and crossover resolution in the barley desynaptic mutant des10, New Phytol., 2016, vol. 212, no. 3, pp. 693–707.
  61. Feldman, M., The effect of chromosome 5B, 5D, and 5A on chromosomal pairing in Triticum aestivum, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 1966, vol. 55, pp. 1447–1453.
  62. Martinez-Perez, E., Shaw, P., and Moore, G., The Ph1 locus is needed to ensure specific somatic and meiotic centromere association, Nature, 2001, vol. 411, pp. 204–207.
  63. Jenkins, G. and Jimenez, G., Genetic control of synapsis and recombination in Lolium amphidiploids, Chromosoma, 1995, vol. 104, no. 3, pp. 164–168.
  64. Moore, G., Meiosis in allopolyploids—the importance of “Teflon” chromosomes, Trends Genet., 2002, vol. 18, no. 9, pp. 456–463.
  65. Ma, H., Molecular genetic analyses of microsporogenesis and microgametogenesis in flowering plants, Annu. Rev. Plant Biol., 2005, vol. 56, pp. 393–434.
  66. Feng, X. and Dickinson, H.G., Packaging the male germline in plants, Trends Genet., 2007, vol. 23, no. 10, pp. 503–510.
  67. Zhao, X., de Palma, J., and Oane, R., et al., OsTDL1A binds to the LRR domain of rice receptor kinase MSP1, and is required to limit sporocyte numbers, Plant J., 2008, vol. 54, no. 3, pp. 375–387.
  68. Yang, S.-L., Jiang, L., Puah, C.S., et al., Overexpression of TAPETUM DETERMINANT1 alters the cell fates in the Arabidopsis carpel and tapetum via genetic interaction with EXCESS MICROSPOROCYTES1/ EXTRA SPOROGENOUS CELLS, Plant Physiol., 2005, vol. 139, no. 1, pp. 186–191.
  69. Canales, C., Bhatt, A.M., Scott, R., et al., EXS, a putative LRR receptor kinase, regulates male germline cell number and tapetal identity and promotes seed development in Arabidopsis, Curr. Biol., 2002, vol. 12, no. 20, pp. 1718–1727.
  70. Zhao, D.Z., Wang, G.F., Speal, B., et al., The EXCESS MICROSPOROCYTES1 gene encodes a putative leucine-rich repeat receptor protein kinase that controls somatic and reproductive cell fates in the Arabidopsis anther, Genes Dev., 2002, vol. 16, no. 15, pp. 2021–2031.
  71. Sorensen, A.-M., Krober, S., Unte, U.S., et al., The Arabidopsis ABORTED MICROSPORES (AMS) gene encodes a MYC class transcription factor, Plant J., 2003, vol. 33, no. 2, pp. 413–423.
  72. Wilson, Z.A., Morroll, S.M., Dawson, J., et al., The Arabidopsis MALE STERILITY1 (MS1) gene is a transcriptional regulator of male gametogenesis, with homology to the PHD-finger family of transcription factors, Plant J., 2001, vol. 28, no. 1, pp. 27–39.
  73. Higginson, T., Li, S.F., Parish, R.W., AtMYB103 regulates tapetum and trichome development in Arabidopsis thaliana, Plant J., 2003, vol. 35, no. 2, pp. 177–192.
  74. Holmes, R.J. and Cohen, P.E., Small RNAs and RNAi pathways in meiotic prophase I, Chromosome Res., 2007, vol. 15, no. 5, pp. 653–665.
  75. Golubovskaya, I.N., Grebennikova, Z.K., and Avalkina, N.A., Novel mei gene allele ameiotic 1 (am1) in maize and the problem of genetic control of meiosis initiation in higher plants, Genetika (Moscow), 1992, vol. 28, no. 3, pp. 137–146.
  76. Siddiqi, I., Ganesh, G., Grossniklaus, U., et al., The dyad gene is required for progression through female meiosis in Arabidopsis, Development, 2000, vol. 127, pp. 197–207.
  77. Azumi, Y., Liu, D., Zhao, D., et al., Homolog interaction during meiotic prophase I in Arabidopsis requires the SOLO DANCERS gene encoding a novel cyclin-like protein, EMBO J., 2002, vol. 21, no. 12, pp. 3081–3095.
  78. Stevens, R., Grelon, M., Vezon, D., et al., A CDC45 homolog in Arabidopsis is essential for meiosis, as shown by RNA interference-induced gene silencing, Plant Cell, 2004, vol. 16, no. 1, pp. 99–113.
  79. Wang, Y., Magnard, J.-L., McCormick, S., et al., Progression through meiosis I and meiosis II in Arabidopsis anthers is regulated by an A-type cyclin predominately expressed in prophase I, Plant Physiol., 2004, vol. 136, no. 4, pp. 4127–4135.
  80. Kaur, J., Sebastian, J., and Siddiqi, I., The Arabidopsis- mei2-like genes play a role in meiosis and vegetative growth in Arabidopsis, Plant Cell, 2006, vol. 18, no. 3, pp. 545–559.
  81. Strich, R., Meiotic DNA replication, Curr. Top. Dev. Biol., 2004, vol. 61, pp. 29–60.
  82. Haering, C.H., Lowe, J., Hochwagen, A., et al., Molecular architecture of SMC proteins and the yeast cohesin complex, Mol. Cell, 2002, vol. 9, no. 4, pp. 773–788.
  83. Ishiguro, K. and Watanabe, Y., Chromosome cohesion in mitosis and meiosis, J. Cell Sci., 2007, vol. 120, no. 3, pp. 367–369.
  84. Bai, X., Peirson, B.N., Dong, F., et al., Isolation and characterization of SYN1, a RAD21-like gene essential for meiosis in Arabidopsis, Plant Cell, 1999, vol. 11, no. 3, pp. 417–430.
  85. Cai, X., Dong, F., Edelmann, R.E., et al., The Arabidopsis SYN1 cohesin protein is required for sister chromatid arm cohesion and homologous chromosome pairing, J. Cell Sci., 2003, vol. 116, pp. 2999–3007.
  86. Chelysheva, L., Diallo, S., Vezon, D., et al., AtREC8 and AtSCC3 are essential to the monopolar orientation of the kinetochores during meiosis, J. Cell Sci., 2005, vol. 118, no. 20, pp. 4621–4632.
  87. Hirano, T., Condensins: universal organizers of chromosomes with diverse functions, Genes Dev., 2012, vol. 26, no. 15, pp. 1659–1678.
  88. Mainiero, S. and Pawlowski, W.P., Meiotic chromosome structure and function in plants, Cytogenet. Genome Res., 2014, vol. 143, nos. 1–3, pp. 6–17.
  89. Fedotova, Yu.S., Gadzhieva, S.A., and Bogdanov, Yu.F., Expression at the ultrastructural level of the meiotic mutation mei10 compact chromosomes in rye plants, Dokl. Akad. Nauk., 1995, vol. 243, no. 4, pp. 570–572.
  90. Mikhailova, E.I., Tolkacheva, A.V., Mal’tseva, A.L., et al., A search for meiosis-specific proteins in rye Secale cereale L. and mutants of the Peterhof genetic collection, Khromosoma 2015 (Chromosome 2015) (Proc. Int. Conf.), Novosibirsk, 2015.
  91. Bhatt, A.M., Canales, C., and Dickinson, H.G., Plant meiosis: the means to in, Trends Plant Sci., 2001, vol. 6, no. 3, pp. 114–121.
  92. Anderson, L.K. and Stack, S.M., Recombination nodules in plants, Cytogenet. Genome Res., 2005, vol. 109. nos. 1–3, pp. 198–204.
  93. Grelon, M., Vezon, D., Gendrot, G., et al., AtSPO11-1 is necessary for efficient meiotic recombination in plants, EMBO J., 2001, vol. 20, no. 3, pp. 589–600.
  94. Hartung, F. and Puchta, H., Molecular characterization of homologues of both subunits A (SPO11) and B of the archaebacterial topoisomerase 6 in plants, Gene, 2001, vol. 271, no. 1, pp. 81–86.
  95. Stacey, N.J., Kuromori, T., Azumi, Y., et al., Arabidopsis SPO11-2 functions with SPO11-1 in meiotic recombination, Plant J., 2006, vol. 48, no. 2, pp. 206–216.
  96. Keeney, S., Mechanism and control of meiotic recombination initiation, Curr. Top. Dev. Biol., 2001, vol. 52, pp. 1–53.
  97. Jolivet, S., Vezon, D., Froger, N., et al., Non conservation of the meiotic function of the Ski8/Rec103 homolog in Arabidopsis, Genes Cells, 2006, vol. 11, no. 6, pp. 615–622.
  98. De Muyt, A., Vezon, D., Gendrot, G., et al., AtPRD1 is required for meiotic double strand break formation in Arabidopsis thaliana, EMBO J., 2007, vol. 26, no. 18, pp. 4126–4137.
  99. Borde, V., The multiple roles of the Mre11 complex for meiotic recombination, Chromosome Res., 2007, vol. 15, no. 5, pp. 551–563.
  100. Puizina, J., Siroky, J., Mokros, P., et al., Mre11 deficiency in Arabidopsis is associated with chromosomal instability in somatic cells and Spo11-dependent genome fragmentation during meiosis, Plant Cell,

2004, vol. 16, no. 8, pp. 1968–1978. 101. Bleuyard, J.-Y., Gallego, M.E., and White, C.I., Meiotic defects in the Arabidopsis rad50 mutant point to conservation of the MRX complex function in early stages of meiotic recombination, Chromosoma, 2004, vol. 113, no. 4, pp. 197–203.

  1. Shinohara, A. and Shinohara, M., Roles of RecA homologues Rad51 and Dmc1 during meiotic recombination, Cytogenet. Genome Res., 2004, vol. 107, nos. 3–4, pp. 201–207.
  2. Rey, M.-D., Calderon, M.C., and Prieto, P., The use of the ph1b mutant to induce recombination between the chromosomes of wheat and barley, Front. Plant Sci., 2015, vol. 6:160. doi 10.3389/fpls.2015.00160
  3. Li, J., Harper, L.C., Golubovskaya, I., et al., Functional analysis of maize RAD51 in meiosis and doublestrand break repair, Genetics, 2007, vol. 176, no. 3, pp. 1469–1482.
  4. Li, W., Chen, C., Markmann-Mulisch, U., et al., The Arabidopsis AtRAD51 gene is dispensable for vegetative development but required for meiosis, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 2004, vol. 101, no. 29, pp. 10596–10601.
  5. Couteau, F., Belzile, F., Horlow, C., et al., Random chromosome segregation without meiotic arrest in both male and female meiocytes of a dmc1 mutant of Arabidopsis, Plant Cell, 1999, vol. 11, no. 9, pp. 1623–1634.
  6. Siaud, N., Dray, E., Gy, I., et al., Brca2 is involved in meiosis in Arabidopsis thaliana as suggested by its interaction with Dmc1, EMBO J., 2004, vol. 23, no. 6, pp. 1392–1401.
  7. Kerzendorfer, C., Vignard, J., Pedrosa-Harand, A., et al., The Arabidopsis thaliana MND1 homologue plays a key role in meiotic homologous pairing, synapsis and recombination, J. Cell Sci., 2006, vol. 119, pp. 2486–2496.
  8. Mezard, C., Vignard, J., Drouaud, J., et al., The road to crossovers: plants have their say, Trends Genet., 2007, vol. 23, no. 2, pp. 91–99.
  9. Lynn, A., Soucek, R., and Borner, G.V., ZMM proteins during meiosis: crossover artists at work, Chromosome Res., 2007, vol. 15, no. 5, pp. 591–605.
  10. Copenhaver, G.P., Housworth, E.A., and Stahl, F.W., Crossover interference in Arabidopsis, Genetics, 2002, vol. 160, no. 4, pp. 1631–1639.
  11. Hartung, F., Suer, S., Bergmann, T., et al., The role of AtMUS81 in DNA repair and its genetic interaction with the helicase AtRecQ4A, Nucleic Acids Res., 2006, vol. 34, no. 16, pp. 4438–4448.
  12. Berchowitz, L.E., Francis, K.E., Bey, A.L., et al., The role of AtMUS81 in interference-insensitive crossovers in A. thaliana, PLoS Genet., 2007, vol. 3, no. 8.
  13. Anderson, L.K., Lohmiller, L.D., Tang, X., et al., Combined fluorescent and electron microscopic imaging unveils the specific properties of two classes of meiotic crossovers, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 2014, vol. 111, no. 37, pp. 13415–13420.
  14. Franklin, A.E., McElver, J., Sunjevaric, I., et al., Three-dimensional microscopy of the Rad51 recombination protein during meiotic prophase, Plant Cell, 1999, vol. 11, no. 5, pp. 809–824.
  15. Bass, H.W., Bordoli, S.J., and Foss, E.M., The desynaptic (dy) and desynaptic1 (dsy1) mutations in maize (Zea mays L.) cause distinct telomere-misplacement phenotypes during meiotic prophase, J. Exp. Bot., 2003, vol. 54, no. 380, pp. 39–46.
  16. Loidl, J., The initiation of meiotic chromosome pairing: the cytological view, Genome, 1990, vol. 33, no. 6, pp. 759–778.
  17. Caryl, A.P., Armstrong, S.J., Jones, G.H., et al., A homologue of the yeast HOP1 gene is inactivated in the Arabidopsis meiotic mutant asy1, Chromosoma, 2000, vol. 109, nos. 1–2, pp. 62–71.
  18. Hollingsworth, N.M., Goetsch, L., and Byers, B., The HOP1 gene encodes a meiosis-specific component of yeast chromosomes, Cell, 1990, vol. 61, no. 1, pp. 73–84.
  19. Zetka, M.C., Kawasaki, I., Strome, S., et al., Synapsis and chiasma formation in Caenorhabditis elegans require HIM-3, a meiotic chromosome core component that functions in chromosome segregation, Genes Dev., 1999, vol. 13, no. 17, pp. 2258–2270.
  20. Grishaeva, T.M. and Bogdanov, Yu.F., Conservation and variability of synaptonemal complex proteins in phylogenesis of eukaryotes, Int. J. Evol. Biol., 2014:856230.
  21. Lee, D.V., Kao, Y., Ku, J., et al., The axial element protein DESYNAPTIC2 mediates meiotic doublestrand break formation and synaptonemal complex assembly in maize, Plant Cell, 2015, vol. 27, pp. 2516–2529.
  22. Borner, G.V., Kleckner, N., and Hunter, N., Crossover/ noncrossover differentiation, synaptonemal complex formation, and regulatory surveillance at the leptotene/zygotene transition of meiosis, Cell, 2004, vol. 117, no. 1, pp. 29–45.
  23. Yang, M., Hu, Y., Lodhi, M., et al., The Arabidopsis SKP1-LIKE1 gene is essential for male meiosis and may control homologue separation, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A., 1999, vol. 96, no. 20, pp. 11416–11421.
  24. Cromer, L., Jolivet, S., Horlow, C., et al., Centromeric cohesion is protected twice at meiosis, by SHUGOSHINs

at anaphase I and by PATRONUS at interkinesis, Curr. Biol., 2013, vol. 23, no. 21, pp. 2090–2099.

  1. D’Erfurth, I., Jolivet, S., Froger, N., et al., Turning meiosis into mitosis, PLoS Biol., 2009, vol. 7, no. 6. e1000124
  2. Mieulet, D., Jolivet, S., Rivard, M., et al., Turning rice meiosis into mitosis, Cell Res., 2016, vol. 26, no. 11, pp. 1242–1254.
  3. Lambing, C., Franklin, F.C.H., and Wang, C.-J.R., Understanding and manipulating meiotic recombination in plants, Plant Physiol., 2017, vol. 173, no. 3, pp. 1530–1542.
  4. Bogdanov, Yu.F., Variation and evolution of meiosis, Russ. J. Genet., 2003, vol. 39, no. 4, pp. 363–381. https://doi.org/10.1023/A:1023345311889.
  5. Zhou, A. and Pawlowski, W.P., Regulation of meiotic gene expression in plants, Front. Plant Sci., 2014, vol. 5.
  6. Stassen, N.Y., Logsdon, J.M., Vora, G.J., et al., Isolation and characterization of rad51 orthologs from Coprinus cinereus and Lycopersicon esculentum, and phylogenetic analysis of eukaryotic recA homologs, Curr. Genet., 1997, vol. 31, pp. 144–157.
  7. Grishaeva, T.M. and Bogdanov, Yu.F., Evolutionary conservation of recombination proteins and variability of meiosis-specific proteins of chromosomes, Russ. J. Genet., 2017, vol. 53, no. 5, pp. 542–550. https://doi.org/10.1134/S1022795417040081. 
  • تاریخ دریافت: 18 اردیبهشت 1400
  • تاریخ بازنگری: 30 خرداد 1400
  • تاریخ پذیرش: 08 بهمن 1400
  • تاریخ اولین انتشار: 01 اسفند 1400