نقش‏ پذیری ژنومی در گیاهان

مروری بر نقش‏پذیری ژنومی در گیاهان

ولی فرضی‏فرد-کامبلاش و قاسم کریم‏زاده^*

ایران، تهران، دانشگاه تربیت مدرس، دانشکده کشاورزی، گروه ژنتیک و به‏نژادی گیاهی

تاریخ دریافت: 30/09/1400          تاریخ پذیرش: 21/02/1402

چکیده

نقش‌پذیری ژنومی، بیان اختصاصی فقط یک آلل از یک ژن بر اساس منشاء والدی است که یکی از موارد وراثت اپی‏ژنتیک می‏باشد. مکانیسم‏های اپی‏ژنتیکی از جمله عوامل تغییر دهنده ساختار کروماتین، عوامل تغییر دهنده هیستون‏ها و واریته‏های هیستونی، متیلاسیون DNA و RNAهای کوچک و بزرگ تنظیمی هستند که با تغییر الگوی بیان ژن‏ها در والدین باعث بروز پدیده نقش‏پذیری ژنومی می‏گردند. ویژگی یک سلول به طور عمده به الگوی بیان ژنی آن بستگی دارد. در موجودات دیپلوئید، سلول‏های سوماتیکی دو کپی از ژن‏ها را دارند که هر کدام از یک والد به ارث می‏رسد و بیان آلل هم از هر دو والد امکان‏پذیر است. در حالی که در نقش‌پذیری ژنومی تنها یکی از آلل‏های به ارث رسیده از یکی از والدین بیان می‏شود و آلل دیگر ژن خاموش می‏ماند. عموماً بیان ژن تک آللی در موجود دیپلوئید یک عیب محسوب می‏شود، زیرا جهش‏های القا شده نمی‏توانند توسط یک لوکوس هومولوگ موجود در همان هسته تکمیل شوند. در اینجا، انواع نقش‌پذیری ژنومی و مکانیسم‏های اپی‏ژنتیکی کنترلی آنها و روند تکامل این پدیده را در گیاهان مرور می‏کنیم.

کلیدواژگان: نقش‏پذیری ژنومی، اپی‎‏ژنتیک، متیلاسیون، واریته‏های هیستونی.

* نویسنده مسئول، پست الکترونیکی: karimzadeh_g@modares.ac.ir

مقدمه

ویژگی یک سلول به طور عمده به الگوی بیان ژنی آن بستگی دارد. برای اکثر ژن‏های اتوزومی هر دو آلل می‏توانند به طور همزمان بیان شوند، اما در مواردی (کمتر از یک درصد) ژن‏هایی (Imprinted genes) وجود دارند که بیان آنها یک والدی است (Wilkinson et al., 2007). اگر بیان یک ژن از والد مادری در نتاج به ارث رسد، به عنوان یک ژن نقش‏پذیر از طرف والد مادری و برعکس آن، اگر بیان یک ژن از والد پدری، در نتاج رخ دهد آن را ژن نقش‏پذیر از طرف والد پدری گویند.

در نقش‏پذیری ژنومی بیان یک ژن در یک بافت یا در یک مرحلۀ رشد و نموی، به منشأ والدی آن ژن بستگی دارد، یعنی اینکه ژن از کدام والد (پدری یا مادری) به ارث رسیده باشد؛ در بعضی از این ژن‏ها آلل پدری بیان شده و در برخی دیگر، ژن‏های مادری فعال هستند. اگرچه شواهد نقش‏پذیری توسط اصلاح‏کنندگان قاطر[1] قبل از شناخت مبانی ژنتیکی آن (پدیده‏ای که به طور عمومی در گیاهان و پستانداران اخیراً توصیف شد) مشاهد گردید (Morison and Reeve 1998)، مفهوم کنونی از نقش‏پذیری ژنومی در گیاهان از آزمایش‏های ژنتیکی روی ذرت شکل گرفت (Rodrigues and Zilberman, 2015). در این آزمایش‏ها معلوم شد که ژن R مسئول رنگدانه‏شدن ترجیحاً وقتی از والد مادری به ارث می‏رسد، بیان می‏شود (Kermicle, 1970). آزمایش‏های بعدی در گیاهان و پستانداران نشان داد که ژنگان‏های پدر و مادر به لحاظ تغییرات اپی‏ژنتیکی متمایزند (Bartolomei and Ferguson-Smith 2011; Pires and Grossniklaus 2014) و نتیجه آن شناسایی اولین ژن‏های نقش‏پذیری ژنومی در پستانداران بود (Bartolomei et al., 1991; DeChiara et al., 1991). مطالعات بعدی مکانیسم نقش‏پذیری ژنومی و عملکرد چندین ژن نقش‏پذیر را روشن کرد (Huh et al. 2008; Ferguson-Smith 2011).

انواع نقش‏پذیری ژنومی

در یک لوکوس نقش‏پذیر در یک پستاندار، علامت‏های اپی‏ژنتیکی قبل از تشکیل زیگوت شکل می‏گیرند (Lucifero et al., 2004; Kato et al., 2007; Kobayashi et al., 2013) که نقش‏پذیری ژنی اولیه[2] نام دارد (Barlow 1994). تفاوت اپی‏ژنتیکی وابسته به منشاء والدی ممکن است در زیگوت یا مراحل بعدی در همان هسته به ارث برسد (Tomizawa et al., 2011). این نوع نقش‏پذیری (ثانویه یا سوماتیک) به وجود نقش‏پذیری اولیه وابسته است (Ferguson-Smith, 2011).

استدلال نقش‏پذیری ژنومی در گیاهان گلدار مشابه است، اما با مکانیسم منحصربه‏فرد تولید‏مثل گیاه مطابقت دارد (Rodrigues and Zilberman, 2015). سلول‏های هاپلوئیدی میوزی گیاهان، به طور مستقیم به گامت تمایز نمی‏یابد، بلکه پس از تقسیم میتوزی گامتوفیت چند سلولی را شکل می‏دهد. در گیاهان گلدار، یکی از این سلول‏های مرکزی که هومودیپلوئید[3]  و سازنده آندوسپرم است، یک بافت دانه گذرا با عملکردهای مغذی و حمایتی مشابه با جفت در جنین پستانداران به شمار می‏رود (Rodrigues and Zilberman, 2015; Kordyum and Mosyakin, 2020). گرچه دو گامت نر به لحاظ مورفولوژیکی در برخی گیاهان متمایز هستند، به نظر می‏رسد حداقل تا حدودی نقش آنها قابل تغییر است (Russell, 1991; Faure et al., 2003). بنابراین در گیاهان گلدار سه نوع سلول (نر، تخم و سلول مرکزی) با نقش‏پذیری اولیه می‏تواند ایجاد شود (Rodrigues and Zilberman, 2015). مطالعه ژن‏های مسئول نقش‏پذیری ژنومی در گیاهان (Kohler et al., 2005; Haun et al., 2007; Gerald et al., 2009) و پس از آن تحقیقات در سطح ژنگان که منجر به شناسایی صدها ژن نقش‏پذیر در آرابیدوپسیس، کرچک، برنج و ذرت شد (Gehring et al., 2011; Waters et al., 2013; Pignatta et al., 2014; Xu et al., 2014)، نشان داد که بیان ژن‏های نقش‏پذیر در آندوسپرم اتفاق می‏افتد (Luo et al., 2011; Nodine and Bartel 2012; Raissig et al., 2013; Pignatta et al., 2014; Bai and Settles, 2015).

گرچه صدها ژن نقش‏پذیر از گیاهان شناسایی شده است و پیشرفت‏های زیادی در کشف مکانیسم‏های تنظیمی از طریق تغییرات اپی‏ژنتیکی صورت گرفته، اهمیت بیولوژیکی این پدیده در گیاهان اسرارآمیز می‏نماید و نیروهای تکاملی منجر به ظهور پدیده مذکور به طور گسترده مورد بحث‏اند (Rodrigues and Zilberman, 2015; Batista and Köhler, 2020).

مکانیسم اپی‏ژنتیکی نقش‏پذیری ژنومی

مکانیسم پدیده نقش‏پذیری ژنومی در پستانداران (MacDonald and Mann, 2014) و گیاهان (Zhang et al., 2013) به طور کامل بررسی شده است. پـس از آن که سلول به حالت پایدار خود، یعنی تمایز یافتـه‏ رسـید، الگـوی ساختار ژنگان در این سلول و نیـز سـلول‏هـای حاصـل از آن ثابـت مـی‏مانـد. چنین فرآیندهایی اپی‏ژنتیکی نامیده می‏شوند. علم اپـی‏ژنتیـک بـه مطالعه تغییرات ارثی قابل برگشت در عملکرد و بیان ژن‏ها، بـدون تغییـر در توالی نوکلئوتیدی آنها، می‏پـردازد. ایـن تغییـرات توالی DNA را متاثر نمی‏سازند اما در سراسر چرخه‏های پیاپی تقسـیم سـلولی پایـدار مانـده و بـه ارث می‏رسند (Bird, 2007). برخلاف تغییرات و جهش‏هایی که بر توالی اصلی DNA اثر می‏کنند، تغییرات اپی‏ژنتیکی برگشت‏پذیر هستند. شاخص‏های اپی‏ژنتیکی با وجود قابل توارث بودن و پایداری، ماهیتی کاملاً پویا و برگشت‏پذیر داشته و به‏واسطه عوامل تغییردهنده ساختار کروماتین تنظیم می‏شوند. مکانیسم‏های اپی‏ژنتیکی با تغییر اجزا تشکیل دهنده کروماتین منجر به تغییر ساختار کروماتین می‏شوند. این امر به نوبه خود الگوی بیان ژن به ارث رسیده از والدین را تغییر می‏دهد (Batista and Köhler, 2020). مهمترین مکانیسم‏های اپی‏ژنتیک شامل عوامل تغییردهنده ساختار کروماتین، عوامل تغییردهنده هیستون‏ها و واریته‏های هیستونی[4]، متیلاسیون DNA و RNAهای کوچک تنظیمی (miRNA) هستند.

متیلاسیون DNA

متیلاسیون DNA شناخته‏شده‏ترین مارکر اپی‏ژنتیک به شمار می‏رود (Esteller, 2008). بیشترین نوع متیلاسیون DNA در یوکاریوت‏ها توسط خانواده آنزیم DNA متیل‏ترانسفراز[5] در گیاهان [6]MET1 کاتالیز می‏گردد (Feng et al., 2010). متیلاسیون DNA شامل افزوده شدن گروه متیل روی باز سیتوزین موجود در نواحی غنی از دی‏نوکلئوتید CpG[7] در سطح ژنگان است که به جزایر CpG معروف می‏باشند (Lande-Diner and Cedar, 2005). متیلاسیون سیتوزین پس از ساخته شدن DNA رخ داده و در نتیجه انتقال آنزیماتیک یک گروه متیل (-CH3) از –Sآدنوزیل متیونین (دهنده متیل) به کربن موقعیت 5 سیتوزین موجود در دی‏نوکلئوتید CpG صورت می‏گیرد. اگرچه متیلاسیون DNA همراه با عناصر ترانسپوزونی و خاموشی ژن است، اما می‏تواند فعالیت ژن را نیز افزایش دهد (Deng and Chua, 2015; Lei et al., 2015) که در نتیجه، الگوی متیلاسیون متفاوت بین والد پدری و مادری می‏تواند باعث بیان ژن‏های ایمپرینت گردد. متیلاسیون DNA ابتدا در پستانداران (Bartolomei et al., 1993) و سپس در گیاهان (Kinoshita et al., 2004) کشف شد و هنوز تنها علامت افتراقی در نقش‏‏پذیری ژنومی اولیه تلقی می‌شود (Dickinson and Scholten, 2013; MacDonald and Mann, 2014).

توزیع CpG در ژنوم مهره‏داران همگون نبوده و در حقیقت بیشتر ژنگان خالی از CpG است (پدیده سرکوب CpG). در مقابل حدود یک درصد از ژنگان را نواحی غنی از CpG تشکیل می‏دهند (جزایر CpG) و 60 % ژن‏های انسانی دارای پروموتری می‏باشند که توسط جزایر CpG تحت کنترل می‏باشد (Bird, 1986). معمولاً در تمامی بافت‏های طبیعی این جزایر CpG غیرمتیله بوده و غالباً انتهای ′5 (نواحی پروموتر، نواحی ترجمه نشونده و اگزون 1) تعدادی از ژنها را پوشش می‏دهند (ملکی و همکاران، 1390). هر چند که در مواردی بافت نرمال دارای ژن متیله می‏باشد (Pouranvari et al., 2008). هنگامی که جزایر CpG ناحیه پروموتر فاقد متیلاسیون بوده و فاکتورهای نسخه‏برداری مناسب به آن دسترسی دارند، بیان ژن میسر می‏شود (ملکی و همکاران، 1390). در مقابل، متیلاسیون جزایر CpG پروموتر، با ساختار بسته کروماتین و در نتیجه عدم نسخه‏برداری ژن‏های مربوطه همراه است (Pouranvari et al., 2008). متیلاسیون DNA در فرآیندهایی مانند نقش‏پذیری ژنی، غیرفعال شدن کروموزم X و همچنین مرگ برنامه‏ریزی شده سلولی نقش تعیین کننده‏ای دارد (ملکی و همکاران، 1390). همچنین ژنگان میزبان از طریق سیستم متیلاسیون DNA و به‏کارگیری آنزیم‏های محدودگر حساس به متیلاسیون از ویروس‏ها و رتروویروس‏ها حفاظت می‏شود (TOUTOUNCHI et al., 2007). حداقل در چهار مورد خاص جزایر CpG در ژنگان به طور طبیعی متیله هستند که شامل ژن‏های مربوط به نقش‏پذیری ژنومی، ژن‏های کروموزوم X غیرفعال، بعضی ژن‏های اختصاصی ژرم لاین و ژن‏های اختصاصی بافتی می‏باشند (Baylln et al., 1997).

مطالعات اخیر متیلاسیون DNA را به عنوان مهمترین اثر در نقش‏پذیری اولیه تشخیص دادند. به نظر می‏رسد اضافه شدن سه گروه متیل به لیزین 27 از H3 (H3K27me3[8]) جزء نقش‏پذیری ژنومی اولیه است که به طور خاص از ژن‏های ایمپرینت بیان شده والد پدری است، اما ممکن است از نقش‏پذیری ژنومی اولیه در بعضی ژن‏ها نیز حمایت کند (Rodrigues and Zilberman, 2015). دمتیلاسیون[9] DNA توسط [10]DME همراه با فعال شدن اختصاصی ژن‏های مادری و بیان آنها می‏باشد (Hsieh et al., 2011; Ibarra et al., 2012). در ذرت و برنج، هیپومتیلاسیون[11] (اشاره به از دست دادن گروه متیل در نوکلئوتید 5 متیل سیتوزین) DNA والد مادری یادآور فعالیت DME است که به طور مشابه در بیان ژن‏های ایمپرینت والد پدری و مادری اتفاق می‏افتد (Zhang et al., 2014). علاوه بر این، بیان ژن‏های پدری و مادری الگوی متفاوتی از دمتیلاسیون که بین آرابیدوپسیس، ذرت و برنج مشابه هستند را نشان می‏دهد (Rodrigues et al., 2013) و پیشنهاد می‏کند که موقعیت ناحیه تنظیمی که فعالیت و بیان آن را کنترل می‏کند در 150 میلیون سال از تکامل محافظت شده است (Chaw et al., 2004). معمولاً ناحیه دمتیلاسیون که ژن‏های ایمپرینت را کنترل می‏کند، ترانسپوزون یا نواحی تکراری هستند (Pignatta et al., 2014) که حاکی از آن است که شکل‏گیری نقش‏پذیری ژنومی از طریق دمتیلاسیون DNA از یک مکانیسم خاموشی مستقیم تزانسپوزونی نمو می‏یابد (Kim and Zilberman, 2014). با این حال حداقل در آندوسپرم برنج، هیپومتیلاسیون DNA والد مادری ناحیه رونویسی شده ژن‏های فعال رایج است و با بیان ژن‏های والد پدری به شدت مقابله می‏کند (Rodrigues et al., 2013). این پدیده پیشنهاد می‏کند که دمتیلاسیون که فعالیت اولیه ژن را تنظیم می‏کنند، ممکن است دست‌کم در برخی گیاهان تکامل یافته باشد (Rodrigues and Zilberman, 2015).

واریانت‏‏های هیستونی

هیستون‏های مرکزی که مولکول‏های پروتئین نوکلئوزوم را تشکیل می‏دهد، می‏توانند به چند واریانت و نوع با ساختار و عملکرد متفاوت تمایز پیدا کنند (Talbert and Henikoff, 2010). یکی از عوامل مهم تنظیم‏کننده ساختار کروماتین در سلول‏ها، جایگزینی پروتئین‏های هیستونی توسط واریته‏های آنها است (Rodrigues and Zilberman, 2015). این هیستون‏های فرعی نسبت به انواع اصلی خود متفاوت هستند؛ مثلاً از روی mRNA دارای دم پلی A رونویسی شده‏اند و نیز جایگزینی آنها در کروماتین به فرآیند همانندسازی وابسته نیست (Kamakaka and Biggins, 2005). واریانت‏های هیستونی تاکنون در نقش‏پذیری ژنومی در گیاهان درگیر نبوده‏اند، اما ترکیب خاص هیستون H3 در گامت نر آرابیدوپسیس (Ingouff et al., 2007) ممکن است آلل پدری را در آندوسپرم و زیگوت تشخیص دهد (Rodrigues and Zilberman, 2015).

تغییر آرایش کروماتین و تغییرات در سطح هسیتون‏ها

ساختار کروماتین با تغییری که در میزان دسترسی پروتئین‏هـای تنظیمـی بـه جایگاه هدف خود و نیز تمایل اتصـال آنهـا بـه ایـن نـواحی فـراهم مـی‏کنـد، می‏تواند روی عملکرد ژن‏ها تاثیر گذارد (Francastel et al., 2000). کروماتین مجموعه‏های از DNA و پـروتئین‏هـای متصـل شـونده بـه DNA شامل هیستون‏ها و پروتئین‏های کروموزومی غیرهیستونی می‏باشد. وجود هیستون‌ها سبب فشرده سازی DNA کروموزومی می‏شوند. هیسـتون‏هـا (H1، H2A، H2B، H3 و H4) پروتئین‏های مسـئول در بسـته‏بنـدی فیبرهـای کروماتینی بوده و به‏عنوان واحدهای تشکیل‏دهنـده سـاختار نوکلئـوزوم نقـش بسیار مهمی در شکل‏گیری ساختار کروماتین و در نتیجه تنظیم بیان ژن دارند. انتهای N هسته‏های هیستونی درگیر با ساختار نوکلئوزوم نیستند، در عوض در فعل و انفعالات نوکلئوزوم و پروتئین‏ها شرکت می‏کنند. پروتئین‏های هیستونی به‏ویژه در ناحیه دم، در معرض یکسری پیرایش‏های پس از ترجمــه[12] قرارمــی‏گیرنــد کــه در مجموع تغییرات هیستونی[13] نامیده می‏شوند (ملکی و همکاران، 1390). تغییرات هیستونی می‏تواند در سراسر توالی آمینواسیدی هیستون‏ها رخ دهد اما غالباً انتهای غیرساختاری آنها (دم‏های هیستونی) را درگیر می‏کنند (Ghaedi and Tavassoli, 2007). این تغییرات شامل استیله شدن و متیله شدن اسیدهای آمینه لیزین (K) و آرژنین (R)، فسفریله شدن سرین (S) و ترئونین (T) و نهایتاً یوبیکویتینه[14] شدن لیزین و ساموییله شدن[15] لیزین است (Toutounchi et al., 2007). در حقیقت این تغییرات اطلاعات اپی‏ژنتیکی را ذخیره ساخته و رونویسی ژن و تعمیر DNA را تحت تاثیر قرار می‏دهند (Esteller, 2008). تری‏متیلاسیون لیزین 27 در هیستون H3 که توسط [16]PRC2 کاتالیز می‏شود، تنها تغییر هیستونی مرتبط با نقش‏پذیری ژنی در گیاهان گلدار می‏باشد (Du et al., 2014; Zhang et al., 2014).

معمولاً متیلاسیون و داستیلاسیون هیستون‏ها باعث فشرده‏تر شدن ساختار کروماتین شده و به خاموشی ژن می‏انجامد، در مقابل استیلاسیون و دمتیلاسیون هیستونی غالباً با حالت باز شده ساختار کروماتین و رونویسی فعال ژن همراه است، البته استثناهایی هم وجود دارد (Barski et al., 2007).

در مبحث تاثیر تغییرات مختلف هیستونی روی ساختار و عملکرد کروماتین، اصطلاحی به نام کد هیستونی (Histone code) مطرح می‏شود که به معنی تلفیق چندین تغییرات مختلف و وجود ارتباط متقابل بین آنها در بروز یک عملکرد بیولوژیک خاص است (TOUTOUNCHI et al., 2007). به انواع مختلف تغییرات پس از ترجمه که در مناطق مختلفی از کروماتین به وجود می‏آید اصطلاحاً یک کد هیستونی گویند. این تغییرات با ایجاد یا حذف سایت‏های اتصالی برای پروتئین‏های متصل شونده به کروماتین، بر عملکرد کروماتین تاثیر می‏گذارند.

میکرو RNAها یا RNAهای کوچک تنظیمی

میکرو RNAها که به اختصار miRNA نامیده می‏شوند خانواده‏ای از RNAهای کوچک با اندازه تقریبی 21 تا 25 نوکلئوتید می‏باشند. این مولکول‏ها کنترل منفی بیان ژن‏های خاصی را پس از رونویسی تحت کنترل دارند؛ یعنی با عملکرد ویژه‏ای که بر روی mRNA دارند از ترجمه آنها به پروتئین جلوگیری ‏می‏کنند (TOUTOUNCHI et al., 2007). miRNAها از طریق جفت شدن اختصاصی با نواحی مکمل خود در انتهای 3پریم مناطق ترجمه نشده (3'UTR) مولکول‏ mRNA، بیان ژن را تنظیم می‏کنند (He and Hannon, 2004). این فرآیند از دو مکانیسم عمده تبعیت می‏کند (Baulcombe, 2002; TOUTOUNCHI et al., 2007; Dominska and Dykxhoorn, 2010). همچنین توالی‏های بلند غیرکدکننده RNA[17] مرتبط با نقش‏پذیری ژنومی در ذرت و برنج مشاهده شده است (Luo et al., 2011; Zhang et al., 2011).

مکانیسم زیربنایی تکامل نقش‏پذیری ژن در گیاهان

همانطور که اشاره شد، استقرار نقش‏پذیری اولیه در گیاهان ارتباط نزدیکی با عناصر خاموش‏کننده ترنسپوزون‏ها[18] دارد (ترنسپوزون‏ها و سایر نواحی تکراری در DNA که متیله می‏شوند) (Wang et al., 2015). جابجایی عناصر ترنسپوزونی این طرح را معرفی می‏کند که ژن‏های نقش‏پذیر جدیدی ایجاد شوند (Gehring, 2013; Vu et al., 2013). برای مثال، متیلاسیون DNA عناصر ترنسپوزونی که در نزدیکی ناحیه شروع رونویسی یک ژن درج می‏شود، می‏تواند منجر به خاموشی ژن شود. این ظاهراً چیزی است که در بیان ژن ایمپرینت FWA و سایر ژن‏های ایمپرینت دیگر چه اتفاقی افتاده است (Wolff et al., 2011). اگرچه هنوز ایجاد یک ژن نقش‏پذیر از یک ناحیه که با درج ترنسپوزون بیان شده است، به صراحت نشان داده نشده است؛ حذف مناطق تکراری با کاهش تعداد ژن‏های نقش‏پذیر همراه بوده است (Villar et al., 2009). درج ترنسپوزون‏ها می‏تواند باعث نابودی ژن‏های نقش‏پذیر، تبدیل یک ژن نقش‏پذیر به بیان همزمان دو آلل[19] گردد، همانطور که در ذرت نشان داده شده است (Haun et al., 2009). با دارا بودن سادگی نسبی، حداقل در تئوری، فرضیه ایجاد ژن‏های ایمپرینت از طریق درج ترنسپوزون استدلال می‏کند که رویدادهای جابه‏جایی مداوم، یک خزانه جدید از ژن‏های ایمپرینت در انتخاب طبیعی فراهم می‏کند (Waters et al., 2013). این فرضیه از طریق این مشاهده حمایت می‏شود که اکثر ژن‏ها در برنج تحت تاثیر رتروترنسپوزون‏های LTR[20] قرار می‏گیرند که به نظر می‏رسد به ژن‏های دروغین[21] تبدیل ‏شوند و بعضی دیگر نیز عملکرد خود را حفظ می‏کنند و شواهدی از انتخاب سازگار یا نقش جدیدی نشان می‏دهند (Jiang and Ramachandran, 2013). فعالیت بالای ترنسپوزون‏ها که از صفات ژنگان گیاهان می‏باشد (Huang et al., 2012)، ممکن است توضیح دهد که چرا ژن‏های نقش‏پذیر گیاهی به طور ضعیفی حفاظت می‏شوند (Luo et al., 2011; Waters et al., 2013). اگرچه درج ترنسپوزون‏ها یک مکانیسم سرراست است، برای آوردن یک ژن تحت کنترل متیلاسیون DNA الگوهای متیلاسیونی می‏تواند بین افراد بدون تغییر در توالی DNA همراه باشد (Becker and Weigel, 2012; Weigel and Colot, 2012). این پدیده اشاره به موتاسیون اپی‏ژنتیکی دارد و آلل‏های که الگوی متیلاسیونی دارند، آلل‏های اپی‏ژنتیکی یا اپی‏آللی[22] نامیده می‏شود (Rodrigues and Zilberman, 2015). الگوی متیلاسیون DNA در گیاهان به سرعت در حال تغییر است (Chodavarapu et al., 2012) و اپی‏آلل‏هایی با پیامدهای فنوتیپی عمده در تعدادی از گونه‏های گیاهی شناسایی شده است (Zhang et al., 2012; Silveira et al., 2013). به عنوان مثال، اپی‏الل‏های غیر متیله پایدار ژن FWA باعث تاخیر شدید در گلدهی می‏شود (Kankel et al., 2003). اپی‏آلل‏های متیلاسیون DNA قابل توارث، می‏تواند به طور بالقوه برای بعضی از تفاوت‏های بیانی مشاهده شده در ژن‏های ایمپرینت در جمعیت‏های گیاهی به‏شمار آید. مطابق با این احتمال، متیلاسیون DNA همبستگی بالایی با تبدیل نقش‏پذیری ژنی در اکوتیپ‏های آرابیدوپسیس دارد (Pignatta et al., 2014). با این حال، تفاوت وسیع الگوی متیلاسیون DNA در بین‏گونه‏ها (Hagmann et al., 2015) و فقدان ویژگی ناحیه تنظیمی از ژن‏های نقش‏پذیر گیاهی، چندشکلی خاص متیلاسیون DNA را پیچیده‏ می‏کند؛ همانطور که تفاوت‏هایی در ژن‏های نقش‏پذیر بیان شده مشاهده گردید (Rodrigues and Zilberman, 2015). بنابراین، اگرچه تکامل اپی‏ژنتیکی نقش‏پذیری ژنومی هنوز به صورت دو پهلو نشان داده می‏شود، این فرآیند به احتمال زیاد با تبدیل نقش‏پذیری ژنی، حداقل در مقیاس زمانی نسبتاً کوتاه، مشارکت دارد (Rodrigues and Zilberman, 2015).

سیر تکاملی و عواقب نقش‏پذیری ژنومی

عموماً بیان ژن تک آللی[23] در موجود دیپلوئید یک عیب محسوب می‏شود، زیرا جهش‏های زیان آور نمی‏توانند توسط یک لوکوس همولوگ موجود در همان هسته تکمیل شوند (Wilkins and Haig, 2003). برای مثال، موتاسیون در ژن ایمپرینت مادری [24]MEDEA منجر به سقط بذر حتی در حضور یک نسخه از ژن پدری می‏شود (Luo et al., 2000). از این رو شایع‏ترین نقش‏پذیری ژنومی پیشنهاد می‏کند که نقش‏پذیری همراه با مزایای سازگاری بوده که هزینه و مزایا را بیشتر جبران می‏کند و آن نیز احتمالاً مرتبط با استرتژی‏های بازتولید از دودمان که در آن نقش‏پذیری ژنی اتفاق می‏افتد می‏باشد (Wolf et al., 2014). نمونه‏های شناخته شده از نقش‏پذیری ژنومی کلاسیک محدود به پستانداران و گیاهان گلدار می‏شود، با نقش‏پذیری در حال تکامل در زمان مشابه ویژگی بافت گذرا اضافی تغذیه جنینی (جفت جنین و آندوسپرم) از هر شاخه است (Renfree et al., 2013). درپستانداران، ریشه‏ی هر دو نقش‏پذیری و توسعه جنینی مرتبط با نوآوری تنظیمی هست که از فعالیت رتروترنسپوزون‏های LTR منشاء می‏گیرد (Renfree et al., 2013)، در حالی که در گیاهان بیشتر محدود به آندوسپرم بوده و در جنین، ساقه‏چه و بافت‏های رویشی بالغ وجود ندارد یا خیلی کم‏عمر می‏باشد (Pignatta et al., 2014; Kordyum and Mosyakin, 2020). با توجه به اینکه جفت جنینی و آندوسپرم به عنوان رابط پدری و مادری مطرح می‏شود و وابسته به نتاج است، نقش‏پذیری به طور جداناپذیری توسط پردازش‏ها و نیروهای حاکم بر تولیدمثل جنسی شکل می‏گیرد (Rodrigues and Zilberman, 2015). فرضیه‏های متعددی تلاش می‏کنند تا توضیح دهند چگونه نقش‏پذیری ژنومی ممکن است با افزایش سازگاری همراه باشد. این فرضیه‏ها لزوماً منحصر به فرد نیستند و نقش‏پذیری ژن‏های مختلف ممکن است از طریق نیروهای انتخابی متفاوت شکل بگیرد. ترکیبی از فشارهای انتخابی ممکن است نقش‏پذیری یک ژن خاص را تحت تاثیر قرار دهد و اثر نسبی فشارهای انتخابی ممکن است در طول تاریخ تکاملی متفاوت باشد. این فرضیه‏ها شامل فرضیه خویشاوندی یا درگیری والدین، فرضیه هم‏سازگاری، فرضیه مصرف،  نقش‏پذیری تحت انتخاب ملایم می‏باشد (Rodrigues and Zilberman, 2015).

نتیجه‏گیری

نقش‏پذیری پدیده‏ای است که یک ژن یا ناحیه‏ای از کروموزوم با توجه به منشأ والدی، بیان متفاوتی از خود نشان می‏دهد، در واقع اختلاف بروز بین آلل به ارث رسیده از پدر و مادر ناشی از نقش‏پذیری ژن می‏باشد. این پدیده باعث بیان تنها یکی از آلل‏های مربوط به والدین می‏گردد و کپی دیگر ژن خاموش می‏ماند و هیچ گونه رونویسی از آن صورت نمی‏پذیرد؛ در واقع نقش‏پذیری ژنتیکی باعث می‏شود ژن‏ها بسته به منشأ پدری یا مادری‏شان بیان یا سرکوب شوند (Pfeifer et al., 2000). تا سال 2009 حدود دوازده ژن نقش‏پذیر در گیاهان، با تعداد انگشت شماری در هر گونه، شناسایی شده بود (Berger and Chaudhury, 2009). متیلاسیون DNA والد مادری و متیلاسیون هیستونی توسط PRC2 برای کنترل فعال‏سازی و خاموشی آلل‏های پدری و مادری از این چندین ژن شناخته شد؛ اما این که آیا این نمونه‏های تنظیمی، منعکس کننده بخش عمده نقش‏پذیری ژنومی در گیاهان بودند، مشخص نبود (Huh et al., 2008). اما از آن پس، صدها ژن نقش‏پذیر جدید شناسایی شده است و کلیه مکانیسم‏های تنظیمی ژن‏های نقش‏پذیر به جرأت مقرر شده است (Wolff et al., 2011; Ibarra et al. 2012; Rodrigues et al., 2013; Du et al., 2014). بسیاری از اسرار مکانیسم از جمله نقش‏پذیری ژنی اولیه به غیر از متیلاسیون DNA، شکل‏پذیری علامت‏های اپی‏ژنتیکی در طول رشد زودرس بذر، پیدایش حیات و عملکرد sRNA در آندوسپرم و هدف‏گیری اختصاصی آنزیم‏های DME مانند باقی می‏ماند (Bai and Settles, 2015 Rodrigues and Zilberman, 2015;). با این وجود، به نظر می‏رسد که درک فعلی از مکانیسم اصلی مسئول برای نقش‏پذیری ژنومی در گیاه به اندازه کافی قوی باشد. در مقابل، درک ما از تکامل و اهمیت بیولوژیکی از نقش‏پذیری ژنومی در گیاه در ابتدای تولد است. عملکرد چندین ژن نقش‏پذیر گیاهی در گیاه شناخته شده هستند، که شاید انتظار می‏رود با توجه به نظم و گسترش بزرگ ژن‏های نقش‏پذیر شناسایی شده باشد. با این حال باید  توجه کرد که اکثر ژن‏های نقش‏پذیر گیاهان برای سازگاری گیاه مفید نبوده یا دارای اهمیت کمتری است. با توجه به این وضعیت، روشن‏سازی عملکرد بیولوژیکی ژن‏های نقش‏پذیر گیاهان می‏تواند یک اولویت باشد (Rodrigues and Zilberman, 2015). بنابراین می‏توان گفت که:

• بیان ژن‏های نقش‏پذیر در گیاهان در درجه اول در آندوسپرم رخ می‏دهد و یک تا دو درصد از ژن‏ها را تحت تاثیر قرار می‏دهد. بیان ژن نقش‏پذیر در درجه اول در آندوسپرم رخ می‏دهد و نتایج نشان می‏دهند که ژن‏های نقش‏پذیر تقسیمات سلولی اولیه آندوسپرم را کنترل می کنند و همچنین انتقال مواد مغذی به دانه را تنظیم می‏کنند.
• ژن‏های نقش‏پذیر بیان شده والدینی برای پروتئین‏های مرتبط با کروماتین غنی می‏شوند و احتمالاً با ایجاد شبکه بیان ژن‏های آندوسپرم کمک می‏کند.
• متیلاسیون DNA و خاموشی از طریق H3K27me3 مولفه کلیدی از مکانیسم نقش‏پذیری ژنومی است و می‏تواند با فعال‏سازی ژن (MEGs)[25] و یا سرکوب ژن (PEGs)[26] همراه باشد.
• ایجاد و حفظ نقش‏پذیری ژنومی، تنها یک جنبه از برنامه‏ریزی مجدد اپی‏ژنوم است که در توسعه بذر و گامتوفیتی اتفاق می‌افتد (Gehring, 2013).

[1] Mule

[2] Primary Imprint

[3] Homodiploid

[4] Histone variants

[5] DNA methyltransferase (Dnmt)

[6] METHYLTRANSFERASE 1

[7] Cytosine‐phosphodiester‐Guanine

[8] Trimethylation of Lys27 of histone H3

[9] Demethylation

[10] DEMETER (DNA glycosylase domain protein)

[11] Hypomethylation

[12] Post-translational modification

[13] Histone modification

[14] ubiquitination

[15] Sumoylation

[16] Polycomb Repressive Complex 2

[17] Long noncoding RNA

[18] Transposable element

[19] Biallelically

[20] LTR Retrotransposons

[21] Pseudogenes

[22] Epigenetic alleles or Epi-Alleles

[23] Monoallelic gene expression

[24] MEDEA Polycomb Gene

[25] Maternally expressed imprinted gene

[26] Paternally expressed imprinted gene