تأثیر همزیستی با قارچ­های میکوریز آربوسکولار بر فرآیند گیاه­پالایی خاک­های آلوده به فلزات سنگین

آزاده صالحی^* و محمد متینی­زاده

 تهران، سازمان تحقیقات، آموزش و ترویج کشاورزی، موسسه تحقیقات جنگل­ها و مراتع

چکیده

آلودگی خاک با فلزات سنگین به دلیل پایداری طولانی­مدت فلزات سنگین در خاک و دارا بودن پتانسیل تأثیرات مضر بوم شناختی می­تواند بوم­سازگان­های زمینی را به مدت طولانی تحت تأثیر قرار دهد. گیاه­پالایی به­عنوان یک فنّاوری پایدار، ارزان­قیمت و دوستدار محیط­زیست که براساس استفاده مستقیم از گیاهان زنده برای پالایش در محل خاک­ها، لجن­ها،‌ رسوبات و آب­های زیرزمینی آلوده از طریق حذف، تخریب یا محدود نگه‌داشتن آلاینده بنا نهاده شده است، امروزه موضوع تحقیقاتی مهمی در پژوهش­های گیاهی به شمار می رود. گیاه­پالایی فرآیندی کند و زمان­بر است، به­طوری­که سال­ها طول می­کشد تا سطح آلودگی به مقدار قابل­قبول و مجاز در خاک برسد، بنابراین بهبود کارایی این فرآیند و کاهش مدت‌زمان لازم برای زدودن آلودگی از اهداف مهم این فناوری است. در میان عوامل زیستی مؤثر بر فرآیند گیاه­پالایی، نقش میکروارگانیسم‌های خاک بویژه قارچ­های مایکوریزی حائز اهمیت است، به­طوری­که کارایی گیاهان در فرآیند گیاه­پالایی در صورت همزیستی با این میکروارگانیسم­های مفید خاک زی می­تواند تشدید شود. ازاین­رو در مطالعه پیش­رو تأثیر همزیستی با قارچ­های مایکوریز آربوسکولار بر فرآیند پالایش سبز خاک­های آلوده به فلزات سنگین با بررسی و تفسیر نتایج به دست آمده از پژوهش­های پیشین موردمطالعه قرارگرفت. نتایج این بررسی نشان داد که توانایی قارچ­های میکوریزی در حفاظت گیاه در برابر سمیت فلزات سنگین به عوامل متعددی چون گونه گیاهی، نوع و نژاد قارچ میکوریزی، نوع و غلظت فلز سنگین، شرایط رشد گیاه، ویژگی­های خاک، سن، وضعیت فیزیولوژیکی و سیستم ریشه­ای گیاه بستگی دارد.

واژه­های کلیدی: آلودگی خاک، فلزات سنگین، قارچ میکوریزی، گیاه­پالایی

* نویسنده مسئول: salehi.azadeh@yahoo.com

مقدمه

آلودگی خاک با فلزات سنگین از طریق فرسایش طبیعی سنگ­ها و فعالیت­های بشر از قبیل احتراق سوخت­های فسیلی، استخراج معادن، تصفیه سنگ­های حاوی فلز، دفع کنترل‌شده و نشده پساب­ها، استفاده از کودهای شیمیایی، آفت­کش­ها، حشره­کش­ها و مواد رنگی اتفاق می­افتد (19). فلزات سنگین می­توانند با ورود به زنجیره غذایی از طریق محصولات کشاورزی یا آب آشامیدنی آلوده، خطراتی را متوجه سلامتی انسان بسازند (22). بنابراین حذف، جابجایی و یا کاهش اثر فلزات سنگین در محیط­زیست بر پایه روش­های علمی و پژوهشی پیشرفته یک ضرورت محسوب می­شود. روش­های فیزیکی و شیمیایی متعددی برای پالایش خاک­های آلوده به فلزات سنگین وجود دارد که اغلب آن­ها علاوه بر هزینه زیاد منجر به تخریب ساختار فیزیکی و شیمیایی و فعالیت­های حیاتی خاک می­شوند (34). بنابراین بهتر است تا حد ممکن از روش­های زیستی مناسب، طبیعی، مقرون‌به‌صرفه و در محل استفاده شود (3). در سال­های اخیر گیاه­پالایی (Phytoremediation) به­عنوان روشی مؤثر، ارزان‌قیمت و دوستدار محیط­زیست برای حذف، جابجایی و یا غیرفعال کردن آلاینده­ها از خاک­های آلوده توصیه شده است (16، 26). در واقع، گیاه­پالایی فناوری مستقر نمودن و سپس برداشت گیاهان در مکان­هایی با سطح آلودگی کم تا متوسط و کم‌عمق است (48).

مشکل عمده فناوری گیاه­پالایی، مدت‌زمان به نسبت طولانی برای انجام این فرآیند است، به­طوری­که سال­ها طول می­کشد تا سطح آلودگی به مقدار قابل­قبول و مجاز در خاک برسد (5). ازاین‌رو راهکارهایی برای تقویت و بهبود کارایی فرآیند گیاه­پالایی مطرح شده است که می­توان به مواردی چون استفاده از گیاهان مهندسی ژنتیک شده، افزایش زیست­فراهمی فلزات سنگین برای جذب توسط گیاه، استفاده از تنظیم­کننده­های رشد گیاهی یا کودهای شیمیایی و استفاده از میکروارگانیسم­های خاک اشاره کرد (2).

در میان عوامل زیستی مؤثر بر فرآیند گیاه­پالایی، نقش میکروارگانیسم‌های خاک، بویژه قارچ­های میکوریزی، حائز اهمیت است (42). قارچ­های میکوریزی (اندومیکوریز و اکتومیکوریز) از طریق مکانیسم­های مستقیم و غیرمستقیم می­توانند با افزایش جذب عناصر غذایی، تغییر دسترسی زیستی فلزات، بهبود فعالیت­های فیزیولوژیکی و تولید مواد محرک رشد، مقاومت گیاه را در برابر استرس­های محیطی (خشکی، فلزات سنگین، بیماری­ها، شوری و پاتوژن­ها) افزایش دهند (14، 32). با توجه به این­که قارچ­های میکوریزی جزء مهم سیستم خاک- گیاه را تشکیل می­دهند، کارایی گیاهان در فرآیند گیاه­پالایی در صورت همزیستی با قارچ­های میکوریزی می­تواند تشدید شود (22). گزارش شده است که در خاک­هایی با آلودگی شدید، تلقیح گیاهان با ریزجانداران ریزوسفری می­تواند سبب افزایش زی­توده گیاه و درنتیجه منجر به تثبیت و بازسازی پوشش گیاهی و همچنین اصلاح خاک آلوده به فلزات شود (13). همچنین صالحی و همکاران (49) در مطالعه خود بیان کردند که تلقیح میکوریزی نهال­های Populus alba، کارایی گیاهان را در خاک‌آلوده به سرب بهبود بخشید. درواقع باید گفت موفقیت فرآیند گیاه­پالایی نه‌تنها به گونه گیاهی، بلکه به اثرات متقابل ریشه­های گیاه با میکروارگانیسم­های ریزوسفری نیز بستگی دارد (33). به‌طوری‌که قارچ­های میکوریزی با حضور در ریشه گیاهان رشدیافته در خاک­های آلوده به فلزات سنگین نقش مهمی را در رشد و مقاومت گیاه و جذب و انتقال فلزات سنگین به ریشه و اندام هوایی گیاه ایفا می­کنند، که البته این امر به نوع فلز، گیاه و گونه/اکوتیپ قارچ بستگی دارد (37). درواقع جداسازی قارچ­های میکوریزی بومی و قارچ­های سازگار با تنش ناشی از فلزات سنگین می­تواند یک ابزار بالقوه بیوتکنولوژی جهت احیا موفقیت­آمیز بوم­سازگان­های تخریب شده باشد (19). ازاین‌رو در این مطالعه تأثیر همزیستی با قارچ­های میکوریزی بر فرآیند گیاه­پالایی خاک­های آلوده به فلزات سنگین بررسی شد.

آلودگی خاک با فلزات سنگین فلزات سنگین جزء آلاینده­های غیرآلی هستند و می­توانند در هرکجای طبیعت در بوم­سازگان­های آبی و خاکی و حتی در اتمسفر موجود باشند. برخی از فلزات سنگین نظیر روی (Zn)، مس (Cu)، آهن (Fe)، منگنز (Mn) و نیکل (Ni) جزء عناصر ضروری و مفید در فیزیولوژی گیاهان و جانوران می­باشند (22). از سوی دیگر فلزات سنگینی چون کادمیم (Cd)، جیوه (Hg)، سرب (Pb) و آرسنیک (As) هیچ نقش مفید زیستی ندارند (51). یکی از مهم­ترین منابع طبیعی فلزات سنگین خاک، سنگ بستر است (7). از سوی دیگر فعالیت­های کشاورزی (مصرف کودهای آلی و معدنی وآفت­کش­ها)، صنعتی (استخراج معادن، صنایع پلاستیک­سازی، نساجی و فولادسازی، کارخانه­های ذوب و استخراج فلزات) و شهری (خاکستر حاصل از سوزاندن و دفن زباله­ها در خاک، تولید انرژی از سوخت­های فسیلی) بشر نیز منجر به افزایش سطح فلزات سنگین در زیست­بوم می­شود (19). همچنین با توجه به کمبود منابع آبی در مناطق خشک و نیمه­خشک، پساب­های صنعتی و شهری به‌عنوان منابعی عمده برای آب اهمیت یافته­اند که یکی از محدودیت­های عمده در استفاده از این پساب­ها در امر آبیاری، افزایش غلظت فلزات سنگین در خاک است (50). آلودگی خاک با فلزات سنگین باعث مسمومیت گیاهان، کاهش حاصلخیزی، عملکرد و فعالیت میکروبی خاک می­شود و در نهایت سلامت انسان و جانداران را به مخاطره می­اندازد. از دلایل سمیت فلزات سنگین برای موجودات زنده می­توان به ایجاد تنش اکسیداتیو درنتیجه تحریک رادیکال­های آزاد، اتصال به مولکول­های آلی و تخریب آن­ها، جایگزینی دیگر فلزات ضروری در رنگ­دانه­ها یا آنزیم­ها و تخریب کارکرد آن­ها، اتصال به گروه­های سولفیدریل در پروتئین­ها و درنتیجه برهم زدن ساختار و کارکرد پروتئین­ها اشاره کرد (59).

گیاه­پالایی یا پالایش سبز با توجه به این­که خاک­های آلوده به فلزات سنگین برای کشاورزی و سایر کاربری­ها مناسب نیستند، ازاین‌رو پالایش آن­ها از اهمیت زیادی برخوردار است. فلزات سنگین از راههای شیمیایی قابل‌تجزیه نیستند و به‌طورمعمول باید به‌طور فیزیکی جابجا شده و یا به‌صورت آلی درآیند (22). در کل خاک‌ آلوده به فلزات سنگین را می­توان به روش­های فیزیکی، شیمیایی و زیستی پالایش کرد (20). روش پالایش فیزیکی خاک مبتنی بر استفاده از عوامل فیزیکی و مکانیسم­هایی نظیر گرم کردن، سوزاندن و هوادهی است. در مقابل، در پالایش شیمیایی با استفاده از حلال­ها و ترکیبات شیمیایی، شستشوی خاک و نیز انجام فرآیندهای اکسایش و کاهش، جداسازی، رسوب و یا تبدیل آلاینده­ها انجام می­شود (57). با توجه به این­که فنون به­کاررفته در پالایش­های فیزیکی و شیمیایی سبب تغییرات فیزیکی، شیمیایی و زیستی خاک شده و کاربری اراضی را برای رشد گیاه و تولید محصولات کاهش می­دهد (34)، بنابراین بهتر است تا حد ممکن از روش­های طبیعی و زیستی استفاده شود.

پالایش زیستی (Bioremediation) فرآیندی است که از موجودات زنده (باکتری­ها، قارچ­ها، جلبک­ها، پلانکتون­ها، پروتوزوآها و گیاهان) برای پالایش بسترهای آلوده استفاده می­شود. فناوری پالایش با محوریت گیاه، موسوم به گیاه­پالایی یا پالایش سبز، بخشی از پالایش زیستی است که در آن با استفاده از گیاهان و برهمکنش مثبت و همیاری با موجودات زنده خاک، آلاینده­های آلی (آفت­کش­ها، مواد منفجره، ترکیبات محافظ چوب و شوینده­های کلری) و غیرآلی (فلزات سنگین، رادیونوکلیدها و ترکیبات دیگری نظیر NH₄، NO₃، PO₄، ClO₄) از خاک­ها، لجن­ها،‌ رسوبات و آب­های زیرزمینی آلوده پالایش می­شوند (9). این روش در سال­های اخیر به دلیل حداقل عوارض زیست‌محیطی، عدم نیاز به کارکنان متخصص، هزینه­های پایین، تولیدات گیاهی قابل بازیافت و استفاده محلی از آن ها توجه زیادی را به خود جلب کرده است (1، 39). روش­های مختلف گیاه­پالایی شامل تبدیل گیاهی، ترغیب گیاهی، تصعید گیاهی، تثبیت گیاهی، تصفیه گیاهی، استخراج گیاهی و کنترل هیدرولیکی است که در جدول 1 خلاصه‌ای از آن­ها آمده است (35). از میان روش­های مختلف گیاه­پالایی، از دو روش تثبیت و استخراج گیاهی می­توان به ترتیب برای تثبیت و حذف فلزات سنگین از خاک بهره برد  (4).

باتوجه به شکل 1 گیاهان رشد یافته در خاک­های آلوده به فلزات سنگین بر اساس غلظت آلاینده فلزی در اندام­های گیاه در برابر افزایش غلظت فلز سنگین در خاک به سه گروه تقسیم می­شوند (20):

• دفع­کننده فلز (Metal Excluder) این گیاهان از جذب فلزات سنگین تا آستانه خاصی، جلوگیری کرده ولی پس‌ازاین آستانه، فلزات را جذب می­کنند؛ اما در برابر افزایش غلظت آلاینده فلزی در اندام­های هوایی خود در حد بحرانی مقاومت دارند. به­طوری­که در خاکهایی با غلظت بالای فلزی، این گیاهان فقط فلزات را در ریشه­های خود نگه‌داشته و از انتقال آن­ها به بخش­های هوایی جلوگیری می­کنند.

جدول 1- خلاصه­ای از روش­های مختلف گیاه­پالایی (35)

• معرف یا شاخص فلزی (Metal Indicator) در این گیاهان جذب آلاینده فلزی به‌صورت خطی متناسب با افزایش غلظت فلز در خاک زیاد می­شود؛ بنابراین غلظت آلاینده فلزی در این گیاهان منعکس­کننده غلظت فلزات در خاک می­باشد.
• بیش­انباشته­گرها (Hyperaccumulator): این گیاهان به­طور فعال غلظت­های بالایی از فلزات را در ریشه و اندام­های هوایی خود انباشته می­کنند.

شکل 1- واکنش گیاهان نسبت به افزایش غلظت فلزات سنگین خاک (20)

در مقایسه با روش­های فیزیکی- شیمیایی که برای مناطقی با آلودگی زیاد ولی در مقیاس کوچک توسعه یافته­اند، گیاه­پالایی برای حجم زیادی از خاک­های آلوده به غلظت­های کم ولی معنی­دار فلزات سنگین، روش مناسبی است. این فناوری به‌عنوان یک روش سبز، خاک را حاصلخیز نگاه می­دارد و با محیط­زیست سازگار بوده، مقبولیت عمومی زیادی دارد (46). برتری دیگر این فناوری در این است که گیاهان به دلیل استفاده از انرژی پاک خورشید و دارا بودن سیستم جذب و تصفیه آلودگی، توانایی تجمع و تجزیه و تبدیل آلاینده­ها را دارند (57). همچنین هزینه­های اجرای این فناوری در مقایسه با سایر روش­های مرسوم پالایش بسیار اندک است. در مقابل، فناوری گیاه­پالایی کاستی­ها و محدودیت­هایی نیز دارد. عمده­ترین محدودیت گیاه­پالایی در مقایسه با روش­های پالایش دیگر، زمان­بر بودن آن است؛ زیرا بیشتر گیاهان بیش­انباشته­گر رشد اندکی داشته و زی­توده کمی نیز تولید می­کنند، بنابراین ممکن است مدت‌زمان زیادی نیاز باشد تا مکان آلوده پالایش شود (40). همچنین تجمع فلزات سنگین در اندام­های گیاهی و احتمال ورود آن­ها به زنجیره غذایی نیز می­تواند نگران‌کننده باشد (46). ازاین‌رو برداشت زی­توده گیاهان آلوده حاصل از فرآیند گیاه­پالایی و دفع آن به­عنوان یک پسماند خطرناک اهمیت زیادی داشته و باید مطابق با مصوبه حفاظت و اصلاح منابع (Resources Conservation and Recovery Act) صورت گیرد (27). با توجه به زمان­بر بودن فرآیند گیاه­پالایی، فنونی برای بهبود کارایی آن و کاهش مدت‌زمان لازم برای زدودن آلودگی مطرح شده است. استفاده از میکروارگانیسم­های خاک به­عنوان یک منبع طبیعی، ارزان و سالم یکی از راهکارهایی است که برای افزایش کارایی فرآیند گیاه­پالایی مطرح شده است (2).

قارچ­های میکوریز آربوسکولار و گیاه­پالایی خاک­های آلوده به فلزات سنگین میکوریز همزیستی مسالمت­آمیز انواعی از قارچ­های خاک زی و ریشه گیاهان است (6). در این نوع همزیستی، قارچ مواد کربوهیدراتی را به­طور عمده به شکل ساکارز از گیاه دریافت و سپس عناصر غذایی را در اختیار گیاه قرارمی­دهد (53). قارچ های میکوریز به دو دسته کلی تقسیم می­شوند: قارچ­های اکتومیکوریز (Ectomycorrhiza) که در سطح خارجی پوست ریشه گیاه تشکیل هیف می­دهند و با ریشه اکثر گیاهان مناطق معتدله همزیستی دارند ، و قارچ­های اندومیکوریز (Endomycorrhiza) که در بین و داخل سلول­های ریشه گیاه میزبان قرار می گیرند (44). همزیستی بین قارچ­های میکوریزی و گیاهان عالی از نوع همزیستی اجباری مسالمت­آمیز است.

در میان عوامل زیستی مؤثر بر فرآیند گیاه­پالایی، نقش میکروارگانیسم‌های خاک بویژه قارچ­های میکوریزی حائز اهمیت است (9). میکروارگانیسم­های ریزوسفری از طریق مکانیسم­های مستقیم و غیرمستقیم می­توانند زی­توده گیاه و تحمل گیاهان را به فلزات سنگین افزایش دهند (21). درواقع قارچ­های میکوریزی با داشتن شبکه هیفی گسترده و افزایش سطح و سرعت جذب ریشه، کارایی گیاهان را در جذب آب و عناصر غذایی بویژه عناصر کم‌تحرک فسفر، روی و مس افزایش و موجب بهبود رشد آن­ها می­شوند (41). از طرف دیگر، قارچ­های میکوریزی ارتباط مستقیمی بین خاک و ریشه گیاه ایجاد کرده، در میزان دسترسی گیاه به فلزات نقش مهمی ایفا می­کنند (36). گزارش شده است که در خاک­هایی با آلودگی شدید که مقدار فلزات آن­ها از حد تحمل گیاه فراتر است، تلقیح گیاهان با ریزجانداران ریزوسفری می­تواند سبب افزایش زی­توده گیاه و درنتیجه منجر به تثبیت و بازسازی پوشش گیاهی و همچنین اصلاح خاک‌آلوده به فلزات شود (13). همچنین با بررسی رشد برخی گیاهان مرتعی در خاک­های آلوده به کادمیوم و با حضور میکروارگانیسم­های مقاوم به آلودگی، افزایش کادمیوم قابل دسترس برای گیاه و درنتیجه افزایش جذب آن توسط گیاه گزارش شد (45).

قارچ­های میکوریز آربوسکولار (AM: Arbuscular mycorrhizal) جزء مهم سیستم خاک- گیاه را تشکیل می­دهند و از شناخته­ترین نوع قارچ­های اندومیکوریزی هستند. این قارچ­ها در همه زیستگاه­ها و اقلیم­ها وجود داشته و با ریشه اکثر گونه های گیاهی همزیستی دارند (17). قارچ­های  AMتقریباً 5 تا 36 درصد زی­توده خاک و 9 تا 55 درصد زی­توده میکروارگانیسم­های خاک را در اراضی کشاورزی شامل می­شوند. این قارچ­ها می­توانند با طیف وسیعی از گیاهان میزبان در شرایط گلخانه و مزرعه همزیست شده و میزبان اختصاصی ندارند. گرچه برای برخی گونه­های قارچی ممکن است انواع خاصی از گیاهان نسبت به بقیه مطلوب­تر باشند (54).

حضور قارچ­های AM و همزیست­شدن ریشه­های گیاهان به­وسیله آن‌ها در خاک­های آلوده به فلزات سنگین گزارش شده است (14، 18، 43)؛ اما حضور فلزات سنگین در خاک می­تواند گسترش هیف­های داخل ریشه­ای را محدود کند و حتی در غلظت­های بالای فلزات، گسترش هیف­های خارج ریشه­ای نیز متأثر می­گردد. گونه­های متعلق به جنس گلوموس (Glomus) متداول‌ترین قارچ­های AM گزارش‌شده در خاک­های آلوده می­باشند (19). همچنین محققین زیادی گزارش کرده­اند که اکوتیپ­های قارچ­های  AMبرخاسته از خاک­های آلوده نسبت به قارچ­های بومی خاک­های غیرآلوده تحمل­پذیری و مقاومت بیشتری نسبت به آلاینده­های فلزی دارند (15). به دلیل اجباری بودن همزیستی قارچ­های AM با گیاهان و عدم رشد آن‌ها به تنهایی در محیط­های کشت مرسوم، اطلاعات کمی در مورد مکانیسم­های دفاعی و مقاومتی این قارچ­ها نسبت به فلزات سنگین موجود است و بیشتر اطلاعات بر اساس پاسخ گیاه به فلزات آلاینده و مشاهده ساختارهای قارچی در ریشه­های همزیست شده با قارچ­ها به­دست آمده است. درواقع مجزا کردن پاسخ­های قارچ و گیاه از یکدیگر مشکل است. از طرف دیگر، مکانیسم تحمل قارچ­های AM در برابر تنش فلزات سنگین یک الگوی عمومی نیست و ممکن است برای گونه­های مختلف در پاسخ به یک فلز خاص متفاوت باشد. به­طورکلی مکانیسم­های چون کلات شدن خارج سلولی آلاینده فلزی، پیوند آلاینده فلزی با اجزای دیواره سلولی قارچ، وجود ناقل­های اختصاصی و غیراختصاصی فلزات در غشاء پلاسمایی سلول­های قارچی، ترسیب فلزات در اکوئل­ها، انتشار یون­های سمی به خارج سلول از طریق ناقلین اختصاصی و غیراختصاصی در تحمل قارچ­های AM در برابر تنش فلزات سنگین پیشنهاد شده است (22).

در مورد اثرات تغذیه­ای و فیزیولوژیکی قارچ­های AM بر جوامع گیاهی پژوهش­های زیادی انجام شده، اما در مورد نقش این قارچ­ها در تحمل­پذیری گیاه میزبان نسبت به آلاینده­های فلزی اطلاعات کمتری در دسترس است. نتایج پژوهش­های انجام شده نشان می­دهد که در همزیستی میکوریزی عواملی از قبیل: 1) اثرات متقابل فیزیولوژیک بین قارچ و گیاه میزبان در حضور فلزات سنگین؛ 2) کلات شدن و غیرپویایی فلزات سنگین در میسلیوم­های قارچ؛ 3) افزایش ظرفیت جذب عناصر غذایی توسط سیستم ریشه­ای گیاه منتهی به افزایش زنده­مانی، رشد و مقاومت گیاه به فلز سنگین؛ 4) کاهش سمیت فلزات سنگین برای گیاه؛ 5) اثرات قارچ­های AM بر ترشحات ریشه­ای، جامعه میکروبی ریزوسفر و ساختمان خاک به­ویژه تغییر pH ریزوسفر، در کاهش تنش ناشی از فلزات سنگین بر گیاه (24، 11). ازآنجایی‌که عناصر فلزی از طریق محلول های آبی جذب و منتقل می­شوند، افزایش تعرق گیاهی سبب افزایش انتقال این عناصر به اندام­های هوایی خواهد شد. شکی نیست که همزیستی ریشه با قارچ­های میکوریزی بر روابط آبی گیاهان تأثیرگذار است. برخی گزارش‌ها حاکی از آن است که میزان تعرق در گیاهان میکوریزی نسبت به گیاهان غیرمیکوریزی به­طور معنی­داری بیشتر است (54). قارچ­های میکوریزی از طریق بهبود جذب عناصر غذایی (47) و یا از طریق افزایش هدایت روزنه­ای و تعرق گیاه (58) می­توانند منجر به افزایش نرخ فتوسنتز شوند. از طرف دیگر قارچ­های میکوریزی همزیست شده با گیاهان از طریق تغییر و تعدیل فرآیندهای فیزیولوژیکی گیاه می­توانند منجر به کاهش سمیت فلز سنگین در گیاه شوند (25) و یا با حفظ و نگهداری فلزات جذب‌شده در ریشه گیاهان و درنتیجه کاهش انتقال فلزات به اندام هوایی، گیاه میزبان را در برابر غلظت­های بالای فلزات غیرضروری حفاظت کنند (29).

میکروارگانیسم‌های خاک نقش مهمی در جذب عناصر غذایی توسط گیاه و درنتیجه افزایش رشد و مقاومت گیاه در برابر تنش فلزات سنگین ایفا می­کنند (30). قارچ­های AM از طریق افزایش سطح تبادلی بین گیاه و خاک (سطح جذب وسیع هیف­های قارچی)، تولید اسیدهای آلی و افزایش زیست­فراهمی عناصر غذایی می­توانند منجر به افزایش جذب عناصر غذایی توسط گیاه شوند (52). علاوه بر این، تغییرات ایجادشده در ساختار سیستم ریشه­ای گیاه در پاسخ به میکوریزی شدن نیز می­تواند کارایی گیاه را در جذب عناصر غذایی افزایش دهد (28). همچنین گزارش شده است که در بسترهای آلوده که جذب عناصر غذایی و رشد گیاه ممکن است محدود شود، قارچ­های میکوریزی، گیاهان را برای استفاده از مکان­های جدید برای جذب عناصر غذایی توانا می­سازند (8).

همانطورکه ذکر شد گیاه­پالایی خاک­های آلوده به فلزات سنگین بر اساس دو فرآیند تثبیت و استخراج گیاهی است. قارچ­های AM در خاک­های آلوده به فلزات سنگین با ایجاد کمپلکس نقش اکولوژیک قابل­توجهی در تثبیت فلزات سنگین توسط گیاه ایفا و درنتیجه به بقای گیاهان میکوریزی کمک می­کنند. ترکیبات دیواره سلولی قارچ­های AM حاوی ترکیباتی نظیر آمینواسیدهای آزاد و گروه­های هیدروکسیل و کربوکسیل است که قادرند به فلزات سنگین سمی متصل و آن‌ها را کمپلکس کنند (31). پروتئین­های دیواره سلولی قارچ­های میکوریزی نیز توانایی کمپلکس کردن فلزات سنگین را از خود نشان داده­اند که گلومالین (یک نوع گلیکوپروتئین نامحلول که توسط ریشه­های همزیست شده و میسیلیوم­های برون­سلولی قارچ­های AM به فراوانی ترشح می­شود) تولید شده توسط هیف­های قارچ­های  AMازجمله آن‌هاست (23). همچنین پژوهش­ها نشان داده است که قارچ­های AM در آلی کردن فلزات در ریزوسفر گیاه نقش دارند و با تجمع فلزات به شکل غیرسمی در ریشه های گیاه و میسیلیوم­های برون ریشه­ای به فرآیند تثبیت گیاهی کمک می­کنند. پیوند فلزات سنگین با کیتین موجود در دیواره سلولی اندام­های قارچی، ذخیره شدن آلاینده­های سمی در وزیکول­های قارچی، پیوند فلزات سنگین با گلومالین نیز از جمله مکانیسم­های قارچی است که منجر به تخلیه فلزات سنگین از محلول خاک و تثبیت آن‌ها در خاک می­شود. درواقع قارچ­ها برای کاهش اثرات سمی فلزات سنگین، شامل آلی کردن آلاینده فلزی به­وسیله ترشحات قارچی، رسوب دادن آن‌ها در گرانول­های پلی­فسفات، جذب سطحی عناصر فلزی بر روی دیواره سلولی و کلات کردن آن‌ها در اندام قارچی استراتژی مشابه گیاه میزبان دارند (22).

از طرف دیگر، نتایج تحقیقات متعدد نشان داده است که همزیستی ریشه گیاه با قارچ­های AM می­تواند بر فرآیند جذب و تجمع فلزات سنگین در اندام­های هوایی گیاه نیز مؤثر باشد. در این صورت همزیستی میکوریزی ایجادشده از جهت استخراج فلزات از خاک توسط گیاه حائز اهمیت بوده، برای اصلاح خاک­های آلوده مفید خواهد بود (33). در سطح مولکولی، همزیستی ریشه با قارچ­های میکوریزی می­تواند بیان ژن­های کدکننده ناقلین فلزات سنگین در غشاء پلاسمایی را تنظیم کرده، از این طریق بر جذب و انتقال فلزات سنگین مؤثر باشد (2). همچنین در خاک­های آلوده به فلزات سنگین، حضور ریزجاندارانی مانند قارچ­های AM در ریزوسفر، با تأثیر بر زیست­فراهمی فلزات سنگین نقش مهمی بر فرآیند جذب و تجمع فلز سنگین در گیاه ایفا می­کند (11). ایده کلی در مورد نقش قارچ­های میکوریزی بر جذب فلز سنگین توسط گیاه این است که قارچ­های میکوریزی در غلظت پایین فلزات در خاک، میزان جذب فلزات و انتقال آن‌ها به اندام هوایی گیاه را افزایش می دهند، درحالی­که در غلظت­های بالای فلزی، قارچ­ها به‌مانند یک فیلتر میزان جذب فلزی و به‌تبع آن انتقال و تجمع فلزات سنگین در اندام­های هوایی را کاهش می دهند و درنتیجه پایداری گیاه در بستر آلوده بهبود می­یابد (10). این مفهوم در شکل 2 نشان داده شده است.

مرور منابع گذشته نشان می­دهد که گزارش­های متناقضی در مورد نقش قارچ­های AM بر جذب، انتقال و تجمع فلزات سنگین توسط گیاهان مختلف وجود دارد. به­طوری­که برخی محققین نظیر Bissonnette و همکاران (12) (گیاهانSalix viminalis و Populus × generosa، قارچ Glomus intraradices، فلزات کادمیم، روی، مس و سرب)، Mrnka و همکاران (42) (گیاه Populus nigra، قارچ G. intraradices، فلزات کادمیم، سرب و روی) و صالحی (4) (گیاه P. nigra، قارچ­های G. mosseae و
G. intraradices، فلز سرب) نشان دادند که فرآیند جذب و تجمع فلز سنگین در گیاهان موردمطالعه تحت تأثیر تیمار تلقیح قارچی قرار نگرفت.

شکل 2- مدلی از فرآیند جذب فلز سنگین توسط گیاهان میکوریزی و غیر میکوریزی (10)

از طرف دیگر، Arriagada و همکاران (9) نشان دادند که غلظت آلاینده فلزی در گیاهان میکوریزی افزایش پیدا می­کند. در مقابل برخی گزارش­های دیگر حاکی از این است که جذب و تجمع فلزات سنگین در گیاهان میکوریزی کاهش می­یابد  (38، 56). نتایج مطالعه زارعی و همکاران (3) نیز نشان داد که کارایی قارچ­های AM در گیاه­پالایی خاک­های با آلودگی کم تا متوسط فلز روی توسط گیاه ذرت بیشتر به‌صورت استخراج گیاهی بوده ولی در خاک هایی با آلودگی زیاد فلز روی، قارچ
G. intraradices در تجمع فلز روی در ریشه (تثبیت گیاهی) و قارچ G. mosseae در استخراج و انتقال این عنصر به اندام هوایی گیاه (استخراج گیاهی) نقش مؤثرتری داشته است. درواقع نتایج متفاوت در مورد نقش قارچ­های  AMبر جذب و تجمع فلزات سنگین توسط گیاهان مختلف می­تواند به این دلیل باشد که تأثیر قارچ­های میکوریزی بر گیاه میزبان در بسترهای آلوده به عوامل متعددی چون گونه گیاهی، نوع قارچ میکوریزی، نوع و غلظت فلز سنگین، شرایط رشد گیاه، ویژگی­های خاک، سن و وضعیت فیزیولوژیکی و سیستم ریشه­ای گیاه بستگی دارد (9، 42). اگرچه نتایج مطالعات انجام شده در زمینه قارچ­های میکوریز و فلزات سنگین متنوع و وابسته به شرایط آزمایش از جمله ویژگی­های بستر رشد، نوع گیاه و گونه قارچ همزیست شده است ولی به­طورکلی به نظر می‍رسد قارچ­های AM سمیت ایجاد شده توسط فلز سنگین را در گیاه تعدیل می کنند (11).

رهیافت­های ترویجی گیاه­پالایی خاک­های آلوده روشی مفید و با مزایای خاص است و همیاری گیاه و ریزجانداران مفید خاک زی می­تواند موجب ارتقاء کارایی این فرآیند شود. جذب فلزات سنگین و مقاومت به تنش، هم به گیاه و هم به عوامل مرتبط با خاک شامل میکروارگانیسم­های موجود در خاک وابسته است، ازاین‌رو همزیستی ریشه گیاه با قارچ­های AM می­تواند نقش مهمی در زنده­مانی و رشد موفق گیاه در خاک‌آلوده داشته باشد (19). بهبود رشد و تولید زی­توده و درنتیجه افزایش مقاومت گیاهان همزیست شده با قارچ­های میکوریزی، تحت تنش­های زیست­محیطی از قبیل حضور غلظت­های بالای فلزات سنگین در خاک مورد انتظار است (14، 43)، بااین‌وجود عدم‌ تغییر و حتی کاهش رشد و تولید زی­توده در نهال­های میکوریزی نسبت به نهال های غیرمیکوریزی گزارش شده است (12، 56). درواقع نتایج پژوهش­های متعدد گویای این واقعیت است که توانایی قارچ­های میکوریزی در حفاظت گیاه در برابر سمیت فلزات سنگین به عوامل متعددی چون گونه گیاهی، نوع و نژاد قارچ میکوریزی، نوع و غلظت فلز سنگین، شرایط رشد گیاه، ویژگی­های خاک، سن و وضعیت فیزیولوژیکی و سیستم ریشه­ای گیاه بستگی دارد (9، 42)، ازاین‌رو توجه به ترکیب مناسب گیاه- قارچ و شرایط مناسب ادافیکی (عوامل خاکی) و اقلیمی ضرورت دارد. از طرف دیگر افزایش دانش در زمینه زیست­شناسی قارچ­های میکوریزی و مکانیسم­های مقاومت به فلز سنگین گیاهان و قارچ­ها می­تواند به‌عنوان عوامل ارزشمندی در جهت بهبود کارایی فرآیند گیاه­پالایی باشد. مثالی در این زمینه استفاده از نژادهای قارچ بومی با منشأ خاک­های آلوده به فلزات سنگین است، به­طوری­که این قارچ­ها در مقایسه با ن‍ژادهای با منشأ خاک­های غیرآلوده، سازگاری بیشتری در مقابل تنش ناشی از فلزات سنگین داشته، بنابراین برای فرآیندهای تثبیت و استخراج گیاهی مناسب­تر خواهند بود (22). بنابراین ضرورت دارد برای سودمندی همزیستی گیاه با قارچ­های AM در فرآیندگیاه­پالایی، قارچ­های بومی و مقاوم به فلزات سنگین جداسازی و مورداستفاده قرار گیرند.